Beginn der Filmkarriere
Im Jahr 1935 gab Fonda sein Filmdebüt in The Farmer Takes a Wife an der Seite von Co-Star Janet Gaynor. Obwohl er die Rolle auf der Bühne kreiert hatte, war Fonda nicht die erste Wahl für die Filmversion. Seine Arbeit wurde von der Kritik sehr positiv aufgenommen. In einer Besprechung des Films schrieb Andre Sennwald von der New York Times: „Mr. Fonda ist in seinem Filmdebüt der strahlende, besondere Star des Abends. Als tugendhafter Bauernjunge spielt er mit einer ungeheuer gewinnenden Einfachheit, die ihn schnell zu einem unserer attraktivsten Filmschauspieler machen wird.“ Fonda begann sofort, Filme vom Typ des amerikanischen Epos zu drehen, darunter The Trail of the Lonesome Pine (1936), und wurde ein anerkannter Filmstar. Trotz seines Hollywood-Erfolgs trat Fonda weiterhin sowohl in Filmen als auch am Theater in New York City auf. Er heiratete 1936 seine zweite Frau, Frances Seymour Brokaw. Sie hatten zwei gemeinsame Kinder, Jane und Peter, die beide später Schauspieler wurden.
Im Jahr 1939 erhielt Fondas erster Film mit Regisseur John Ford, Young Mr. Lincoln, viel Beifall. Dies markierte den Beginn einer fruchtbaren kreativen Zusammenarbeit. Fonda spielte in vielen von Fords Filmen mit, ebenso wie eine andere Leinwandlegende, John Wayne. Nachdem die beiden den Film Drums Along the Mohawk (1939) gedreht hatten, wollte Ford ihn unbedingt für die Rolle des Tom Joad in einer Verfilmung von John Steinbecks Die Früchte des Zorns (1940) besetzen. Um die Rolle zu bekommen, musste Fonda jedoch einen Siebenjahresvertrag mit 20th Century-Fox unterzeichnen. Das Ergebnis war eine von Fondas besten Leistungen, die seinen Ruf als emotional ehrlicher und kraftvoller Schauspieler festigte. Leider bedeutete der Vertrag auch, dass Fonda gezwungen war, Rollen anzunehmen, denen er sonst wahrscheinlich nicht zugestimmt hätte. So spielte er zum Beispiel 1941 in der Komödie Lady Eve mit. Für diese Arbeit erhielt er zwar einige lobende Worte, doch das Genre insgesamt war nicht seine Stärke.
Anfang der 1940er Jahre, zu Beginn der amerikanischen Beteiligung am Zweiten Weltkrieg, wollte Fonda beim Militär dienen. Der Chef von 20th-Centur Fox, Darryl Zanuck, arbeitete hinter den Kulissen, um sicherzustellen, dass dies nicht geschah. Nachdem Fonda 1942 The Immortal Sergeant und The Ox-Bow Incident fertiggestellt hatte, meldete er sich freiwillig für die United States Navy, wurde aber vom Dienst freigestellt. Fonda arbeitete in der Operations- und Luftkampfaufklärung. Für seinen Heldenmut wurde er mit dem Bronze Star und einer Ehrung des Präsidenten ausgezeichnet. Vor seiner Entlassung im Jahr 1945 erreichte Fonda den Rang eines Leutnants.
Nach dem Ende seiner Dienstzeit kehrte Fonda kurzzeitig zum Film zurück, bevor er sich auf das Theater konzentrierte. Nach seiner ruhigen, tapferen Rolle als Wyatt Earp in John Fords My Darling Clementine (1946) trat Fonda in Fords Fort Apache (1948) auf. Fondas Rolle in Fort Apache zeigte eine andere Seite seiner schauspielerischen Fähigkeiten: Seine Figur war dunkler, gemeiner und ein wenig spießig. Es war seine letzte Filmrolle für sieben Jahre.
Im Jahr 1948 kehrte Fonda an den Broadway zurück und spielte die Hauptrolle in Mister Roberts. Er verpasste keine der 1077 Aufführungen der langlaufenden Show und behauptete später, dass dies eine seiner Lieblingsrollen war. Fonda wurde für seine Leistungen gelobt und von der Kritik für seine authentischen Darbietungen gelobt. Später spielte er die Rolle auf einer nationalen Tournee erneut. Während der Laufzeit von Mister Roberts ging Fondas turbulente Ehe mit Frances Seymour Brokaw zu Ende. Sie war während eines Großteils ihrer Ehe psychisch instabil und beging am 14. Oktober 1950 Selbstmord, als Fonda die Scheidung verlangte. Am 28. Dezember 1950 heiratete Fonda ein drittes Mal, und zwar Susan Blanchard. Er adoptierte ihre Tochter Amy, die aus einer früheren Beziehung stammte. Das Paar ließ sich 1956 scheiden.
Während Fonda in den 1950er Jahren weiterhin am Broadway auftrat, unter anderem in Stücken wie Point of No Return (1951) und The Caine Mutiny Court Martial (1953), kehrte er auch zum Film zurück. Sein erstes Projekt war eine Verfilmung von Mister Roberts (1955). Dies war die letzte Zusammenarbeit zwischen Fonda und John Ford, der auf Fondas Wunsch hin die Regie übernahm. Die beiden hatten jedoch völlig gegensätzliche Auffassungen über die Interpretation, was zu körperlichen Auseinandersetzungen führte. Ford wurde krank und konnte das Werk nicht vollenden, so dass Mervyn Le Roy die Regie übernahm. Dennoch war Fonda mit dem Ergebnis des Films nie zufrieden.
Fonda hatte in den 1950er, 1960er und 1970er Jahren mit Filmen gemischten Erfolg. Obwohl viele Kritiker der Meinung waren, dass er als Pierre eine Fehlbesetzung war, lobten andere seine Arbeit in Krieg und Frieden (1956). Das einzige Mal, dass Fonda als Filmproduzent auftrat, war 1957 in Twelve Angry Men (Zwölf wütende Männer), in dem er auch eine Hauptrolle als Geschworener spielte, der dem Angeklagten das Leben rettet. In den frühen 1960er Jahren spielte er in mehreren Filmen politische Rollen, darunter die des Präsidenten der Vereinigten Staaten in Fail-Safe (1963). Fonda erkundete weiterhin seine dunkle Seite, indem er mehrmals Schurken spielte, vor allem in Western wie Firecreek (1968) und Sergio Leones Once Upon a Time in the West (1969). Fonda heiratete seine vierte Frau, Gräfin Adfera Franchetti, am 10. März 1957. Sie ließen sich 1962 scheiden. Fonda heiratete 1965 zum fünften und letzten Mal das Model und die Stewardess Shirlee Adams.
Beruflich konzentrierte sich Fonda auf Theater und Fernsehen. 1959 war er Co-Produzent und Star der kurzlebigen Serie The Deputy. 1962 kehrte er an den Broadway zurück und spielte in A Gift of Time mit Olivia De Havilland. In den Jahren 1971-72 unternahm Fonda einen zweiten Versuch in einer Fernsehserie als Patriarch der Familie Smith. Eine seiner letzten großen Theaterrollen war die Rolle des Clarence Darrow in einer One-Man-Show. Von 1974 bis 1975 trat Fonda in dieser Rolle am Broadway und auf einer nationalen Tournee auf. Vor einer Vorstellung brach er hinter der Bühne zusammen und musste sich einen Herzschrittmacher einsetzen lassen. Dies war der Beginn seiner häufigen gesundheitlichen Probleme. Trotz der häufigen Krankenhausaufenthalte arbeitete Fonda weiter.
Fondas letzte Filmrolle war eine seiner denkwürdigsten und meistbeachteten. 1981 spielte er in On Golden Pond einen jähzornigen alten Professor, der über sein Leben nachdenkt, sich mit seiner Tochter (gespielt von Fondas Tochter Jane) versöhnt und sich seinen eigenen Ängsten vor dem Tod stellt. Vincent Canby von der New York Times schrieb: „Mr. Fonda gibt eine der großartigsten Darbietungen seiner langen, wirklich bemerkenswerten Karriere. Das ist Filmschauspiel auf höchstem Niveau – wenn Sie ihm in On Golden Pond zusehen, sehen Sie die Intelligenz, Kraft und Anmut eines Talents, das seit fast 50 Jahren auf der Leinwand reift.“ Für diese Rolle erhielt Fonda seinen einzigen Oscar, kurz vor seinem Tod. Er starb am 12. August 1982 in Los Angeles, Kalifornien, an Herzversagen. Er wurde 77 Jahre alt.