Leerdoelen:
Na het lezen van het artikel en het maken van de test, zal de lezer in staat zijn om:
-
■ Uitleggen hoe technologische veranderingen in de loop der tijd de beeldvormende diagnose hebben beïnvloed
-
■ Aangeven hoe innovaties uit het verleden hebben geleid tot de huidige radiologiepraktijk
-
■ Beschrijven hoe beeldvorming en beeldvormend-geleide therapieën kunnen helpen bij de patiëntenzorg
Accreditatie- en aanwijzingsverklaring
De RSNA is door de Accreditation Council for Continuing Medical Education (ACCME) geaccrediteerd voor het verzorgen van medische vervolgopleidingen voor artsen. De RSNA wijst deze tijdschrift-gebaseerde activiteit aan voor een maximum van 1.0 AMA PRA Category 1 CreditTM. Artsen dienen alleen de credit te claimen die overeenkomt met de mate van hun deelname aan de activiteit.
Disclosure Statement
De ACCME vereist dat de RSNA, als een geaccrediteerde aanbieder van CME, ondertekende disclosure statements verkrijgt van de auteurs, redacteuren en reviewers voor deze activiteit. Voor deze op tijdschriften gebaseerde CME-activiteit worden de verklaringen van de auteurs aan het eind van dit artikel vermeld.
- Inleiding
- Geschiedenis van beeldvormingsmodaliteiten in de verloskunde
- Radiografie
- Scintigrafie
- CT-beeldvorming
- MR-beeldvorming
- US Imaging in Obstetrics
- Geschiedenis van de technologische ontwikkeling van US
- De huidige rol van US in de verloskunde
- Metingen voor zwangerschapsdatering en foetale groei
- Opsporing en beoordeling van foetale afwijkingen
- Second and Third Trimester Assessment of Pregnancy Support Structures
- Conclusie
Inleiding
Vóór de ontdekking van röntgenstralen en hun introductie in de geneeskunde, iets meer dan een eeuw geleden, hadden verloskundige zorgverleners weinig kennis over wat er zich in de gravid baarmoeder afspeelde. Vanaf dat moment tot de ontwikkeling van de medische ultrasonografie (US) in de jaren 1960, bleef de beeldvorming van de zwangerschap en de zich ontwikkelende foetus primitief. Naarmate de sonografische technologie zich ontwikkelde, breidden de toepassingen ervan in de verloskundige beeldvorming zich sterk uit. Vandaag de dag, met real-time twee- en driedimensionale (3D) scanning en spectrale en kleuren Doppler sonografie, biedt US gedetailleerde beelden van de foetus, placenta, navelstreng, baarmoeder, baarmoederhals en adnexa, evenals dynamische visualisatie van het foetale hart, foetale beweging, en foetale ademhalingspatronen. Hoewel andere beeldvormingsmodaliteiten zijn gebruikt om de zwangere patiënt in beeld te brengen, biedt geen enkele de veiligheid, veelzijdigheid en resolutie die door US wordt geboden.
Tegen de jaren 1980 speelden radiologen een zeer centrale rol in verloskundig beeldvormingsonderzoek en klinische praktijk. Dat begon 2 tot 3 decennia geleden te veranderen, deels omdat de kosten en de stralingsgerelateerde wettelijke belemmeringen voor toegang tot het vakgebied vrij laag werden. Sinds ongeveer 1990 is veel van de innovatie op het gebied van obstetrische US afkomstig van verloskundigen en andere niet-radiologen, en het aantal publicaties op dit gebied dat verschijnt in Radiology en andere algemene radiologie tijdschriften is aanzienlijk afgenomen.
In dit overzicht van de geschiedenis van beeldvorming van de zwangere patiënt, zullen we de vroegere en huidige stand van zaken van verschillende diagnostische beeldvormingstechnologieën bespreken. De nadruk zal vooral liggen op beeldvorming door middel van US, in overeenstemming met de rol die deze techniek speelt bij de beeldvorming van zwangere vrouwen.
Geschiedenis van beeldvormingsmodaliteiten in de verloskunde
Radiografie
De voordelen van radiografie bij zwangere vrouwen werden voor het eerst gepresenteerd op de negende jaarlijkse bijeenkomst van de Radiological Society of North America (RSNA) in Rochester, Minn, in december 1923 en gepubliceerd in Radiology in 1924 door Dorland, een verloskundige/gynaecoloog van de Loyola University in Chicago, Ill (1), en door Stein en Arens, beiden verloskundige/gynaecologen van het Michael Reese Hospital in Chicago (2). In deze vroege studies beschreven de auteurs het gebruik van röntgenfoto’s om zwangerschap te bevestigen door de botstructuren van de foetus zichtbaar te maken, de positie van de foetus te beoordelen (Fig. 1), de zwangerschapsduur te schatten en afwijkingen aan het foetale bot vast te stellen, zoals achrondroplasie. Bovendien rapporteerden zij het gebruik van radiografie om het bekken van de moeder te beoordelen op misvormingen die obstructie van de bevalling zouden kunnen veroorzaken. Zij merkten, net als Edling (3), de technische moeilijkheden op om de foetale structuren te visualiseren wegens de versluiering door de wervelkolom en de bekkenbeenderen van de moeder, evenals de zwaarlijvigheid van de moeder (1-3). Op dit punt in de geschiedenis van de röntgenstralen waren er geen schadelijke effecten voor de foetus bekend (2).
In de loop van de volgende twee decennia ontstond bezorgdheid over de mogelijkheid dat röntgenstralen schadelijk zouden kunnen zijn voor de foetus (4,5). Murphy (4) rapporteerde een verhoogd aantal ernstige afwijkingen, waaronder microcefalie en ontwikkelingsachterstanden, bij pasgeborenen van vrouwen die na de conceptie waren bestraald in vergelijking met vrouwen die vóór de conceptie waren bestraald. Hij raadde aan de blootstelling aan straling tijdens de zwangerschap tot een minimum te beperken en alleen röntgenstralen te gebruiken voor diagnostische, niet voor therapeutische doeleinden. Op basis van dierstudies kwamen Russell en Russell (5) tot de conclusie dat het embryo waarschijnlijk zeer vatbaar is voor het ontwikkelen van misvormingen bij blootstelling aan straling, zelfs in lage doses, met name tijdens de kritieke vroege ontwikkelingsperiode van 4 tot 8 weken zwangerschap. Hoge doses zouden een miskraam kunnen veroorzaken. Zij adviseerden stralingsblootstelling te vermijden als een patiënte zwanger zou kunnen zijn en schermden het bekken af van vrouwen die röntgenfoto’s ondergingen van andere delen dan het bekken.
Ondanks deze waarschuwingen werden röntgenfoto’s nog steeds gebruikt voor maternale bekkenmetrie en foetale cephalometrie in een poging complicaties bij de bevalling te voorkomen als de foetus te groot was om door het geboortekanaal te passen als gevolg van cephalopelvische disproportie (6-8). Bovendien werden verschillende andere diagnostische toepassingen bestudeerd. Deze omvatten het trachten te bepalen van de plaats van de placenta om laagliggende placenta’s te diagnosticeren (9,10) en amniografie (Fig 2), het inbrengen van contrastmateriaal in de amnionholte om het slikken van de foetus te beoordelen, het overlijden van de foetus te diagnosticeren (11), en molaire zwangerschappen te diagnosticeren (12). Röntgen-amniografie werd ook gebruikt voor foetale bloedtransfusies in de foetale buik door het zichtbaar maken van contrastmateriaal in het foetale darmkanaal om de plaats voor injectie te lokaliseren (13).
In 1975 waren er sterke bewijzen verzameld dat blootstelling aan straling tijdens de zwangerschap miskramen veroorzaakt, leidt tot ernstige schadelijke gevolgen voor de foetus, waaronder een verhoogd risico op leukemie en andere maligniteiten, en de geslachtsverhouding bij pasgeborenen wijzigt (14). Ongeveer in dezelfde periode kwam US in opkomst als een alternatieve manier om de zwangere patiënt in beeld te brengen, zodat het gebruik van röntgenstralen bij deze patiënten snel afnam.
Radiografie wordt nog steeds gebruikt tijdens de zwangerschap voor niet-obstetrische indicaties, zij het met de nodige voorzichtigheid. In het algemeen wordt geprobeerd blootstelling tijdens de vroege zwangerschap te vermijden, en het bekken wordt waar mogelijk afgeschermd (15).
Scintigrafie
Al bijna geen beeldvormingstechnieken uit de nucleaire geneeskunde zijn toegepast op de obstetrische patiënt, met uitzondering van enkele studies in de jaren zestig waarbij indium 113m (Fig 3) of radioactief gejodeerd humaan serumalbumine werd gebruikt om de locatie van de placenta vast te stellen (16-18). In de jaren 1960 gebruikten sommige artsen radio-isotopen scanning om de placenta te lokaliseren voorafgaand aan de vruchtwaterpunctie (13). Deze diagnostische benaderingen werden nooit op grote schaal toegepast.
CT-beeldvorming
Computed tomography (CT) kwam op grote schaal beschikbaar op ongeveer hetzelfde moment dat US in opkomst was als beeldvormingsmodaliteit. Vanwege de risico’s van blootstelling aan straling is CT zelden gebruikt om de zwangerschap of foetus te beoordelen. Eén studie toonde aan dat lage-dosis CT (Fig 4) kon worden gebruikt in plaats van conventionele radiografie als een nauwkeurige methode voor de beoordeling van cephalopelvic disproportie (19). Deze techniek wordt echter weinig gebruikt.
Ondanks toenemende voorzichtigheid over blootstelling van de foetus aan straling, is het gebruik van CT tijdens de zwangerschap de afgelopen tien jaar snel gestegen voor indicaties die niets met de zwangerschap zelf te maken hebben. Eén instelling meldde een vervijfvoudiging van het gebruik van CT bij zwangere vrouwen van 1997 tot 2006, terwijl het gebruik van andere beeldvorming met ioniserende straling, zoals radiografie op basis van gewone film en nucleair geneeskundig onderzoek, minimaal toenam (15).
MR-beeldvorming
Magnetische resonantie (MR) deed zijn intrede in de beeldvorming in de jaren 1980, toen het een nieuwe modaliteit voor transversale beeldvorming bood waarbij geen ioniserende straling werd gebruikt. In het eerste decennium werd MR-beeldvorming bij zwangere vrouwen vooral gebruikt om de anatomie en pathologie van de moeder te beoordelen (20-22). Eierstokkentorsie en hydatiforme molaire zwangerschap behoorden tot de eerste beschreven diagnoses. MR-beeldvorming werd ook gebruikt voor de beoordeling van de wervelkolom van de moeder, waarbij blootstelling van de foetus in ontwikkeling aan straling werd vermeden (20-22).
Toen de MR-beeldvormingstechnologie verbeterde, waardoor sneller beelden konden worden verkregen, werd deze technologie steeds belangrijker voor de beoordeling van foetale afwijkingen. Rond de eeuwwisseling was MR-beeldvorming een belangrijke aanvulling geworden op US voor zowel de evaluatie van zwangerschapscomplicaties bij de moeder als voor de aanvullende beoordeling van foetale anomalieën (23-30). MR-beeldvorming is vooral nuttig bij het diagnosticeren en karakteriseren van afwijkingen van het centrale zenuwstelsel van de foetus, waarbij structuren zoals de hersenschors, fossa posterior, hersenstam, corpus callosum en cerebrale ventrikels beter in beeld kunnen worden gebracht dan met US, met name tijdens het derde trimester (fig. 5) (23,27-30). Bovendien kan MR-beeldvorming nu een rol spelen bij het schatten van het longvolume van foetussen met thoraxafwijkingen, zoals congenitale diafragmatische hernia, congenitale pulmonale luchtwegmisvorming en bronchiale atresie (31-37).
Terwijl US de primaire beeldvormingsmodaliteit is voor de beoordeling van buikpijn en andere maternale symptomen tijdens de zwangerschap, is MR-beeldvorming nu de beeldvormingsmodaliteit van keuze wanneer de diagnose niet met US kan worden gesteld. Appendicitis en andere gastro-intestinale aandoeningen, evenals hepatobiliaire en urogenitale afwijkingen, kunnen vaak worden gediagnosticeerd met MR-beeldvorming tijdens de zwangerschap (fig. 6) (38-42).
US Imaging in Obstetrics
Geschiedenis van de technologische ontwikkeling van US
De ontwikkeling van US als diagnostische technologie begon eind jaren ’40 en in de jaren ’50 als A-mode, of amplitude-mode, US. Een enkele hoogfrequente geluidsgolf werd in het lichaam gebracht, en de signalen van de gereflecteerde golf werden geregistreerd wanneer zij terugkeerden naar de signaalbron, de zogenaamde transducer. De terugkerende signalen, of echo’s, konden worden uitgezet op een grafiek op basis van de tijd tussen de transmissie en de terugkeer, en de afstand tot elke reflecterende structuur kon worden berekend op basis van de bekende snelheid van de ultrageluidsgolf als deze door weefsel reist. Deze techniek bleek nauwkeurig te zijn voor het lokaliseren van het foetale hoofd en voor het meten van de grootte van het hoofd. Het eerste artikel over US-beeldvorming dat op de RSNA-jaarvergadering werd gepresenteerd, was het werk van Dr. Barry Goldberg uit 1965 over het meten van het foetale hoofd, een studie die vervolgens in 1966 in Radiology werd gepubliceerd (43,44). In zijn studie toonde Goldberg aan hoe A-mode US kon worden gebruikt om de grootte van het foetale hoofd te meten ter hoogte van de bipariëtale diameter (Fig 7) en meldde dat deze methode veilig en nauwkeurig was, met een uitstekende correlatie van prenatale hoofdmetingen met postnatale hoofdgrootte (43).
Kort na de introductie van US met A-golf, werd Doppler met continue golf ontwikkeld en toegepast bij de zwangere patiënt. Bij Doppler met continue golf wordt een stabiele frequentiegolf continu uitgezonden langs een lijn die vanaf de transducer wordt geprojecteerd; de terugkerende signalen worden beoordeeld om veranderingen in frequentie vast te stellen. Deze veranderingen, die het Doppler-effect worden genoemd, zijn het gevolg van de weerkaatsing van de geluidsgolf door bewegende structuren, zoals bloed dat van de transducer wegstroomt of naar de transducer toe stroomt. De veranderingen in frequentie in de tijd kunnen worden uitgezet op een grafiek, die kan worden gebruikt voor het monitoren van de foetale hartslag (fig. 8), en voor andere toepassingen (44,45). Een beperking van Doppler met continue golf is echter dat de plaats van de stroomsignalen niet kan worden bepaald omdat de transmissie continu is, zodat de tijd die de gereflecteerde puls nodig heeft om naar de transducer terug te keren niet kan worden bepaald.
In het midden van de jaren zestig werd M-mode (motion-mode) US ontwikkeld. Deze methode maakt gebruik van de transmissie van herhaalde ultrasone golven in de A-modus en de daaropvolgende detectie van de gereflecteerde golven langs de lijn van transmissie. De weerkaatsingen konden in de tijd worden uitgezet, zodat veranderingen op verschillende diepten vanaf de transducer zichtbaar werden. De waarde van M-mode US voor het meten van de hartslag van de foetus werd snel onderkend (44). Bovendien konden foetale bewegingen worden gedocumenteerd.
Een belangrijke doorbraak in US beeldvorming vond plaats in het begin van de jaren 1970 toen B-mode (helderheidsmode) statische beeldvorming werd ontwikkeld. Deze technologie verschafte de eerste tweedimensionale beelden van de zwangere baarmoeder en de zich ontwikkelende foetus. De ultrageluidsgolven werden langs een reeks lijnen uitgezonden terwijl de transducer over het lichaam werd bewogen. De weerkaatste signalen werden naast elkaar uitgezet om een beeld op een televisiemonitor te creëren. Met de mogelijkheid om het foetale hoofd te visualiseren, was het mogelijk om het meetvlak van de bipariëtale diameter te verfijnen om de nauwkeurigheid te verbeteren (Fig 9). US metingen van het foetale hoofd konden nu betrouwbaarder en veiliger worden uitgevoerd, zonder de foetus bloot te stellen aan ioniserende straling (44,46).
In eerste instantie produceerde B-mode US bistabiele beelden bestaande uit witte stippen op een zwarte achtergrond of vice versa. Tegen het midden van de jaren zeventig werden de B-modusbeelden gesofisticeerder naarmate de amplitude van de terugkerende signalen werd omgezet in een grijsschaal, waarbij signalen met een hogere amplitude witter op de US-monitor verschenen dan signalen met een lagere amplitude. Het werd nu mogelijk om verschillende soorten weefsel te onderscheiden, met witte benige structuren die te onderscheiden zijn van grijs vast weefsel en zwart vocht (44,47,48).
De volgende belangrijke ontwikkeling was de real-time sonografie (44,49). Er werden US-transducers ontwikkeld die vele beelden per seconde konden maken, waarbij het US-beeld op de monitor snel genoeg werd bijgewerkt om continu in beweging te lijken. Aan het eind van de jaren zeventig en het begin van de jaren tachtig werden statische B-scans vervangen door real-time beeldvorming. Real-time US beeldvorming was enorm waardevol voor de verloskundige patiënt. Veel meer foetale anatomische structuren konden worden geëvalueerd zonder vervorming door foetale beweging. De intracraniële structuren van de foetus konden in beeld worden gebracht, evenals de wervelkolom, de nieren, de maag en de blaas. Andere metingen dan de bipariëtale diameter, zoals de omtrek van de foetale buik en de lengte van het dijbeen, konden nu op reproduceerbare wijze worden verkregen om de groei van de foetus te beoordelen. De precieze plaats van de placenta kon worden bepaald en het volume van het vruchtwater kon worden vastgesteld (49).
Van de jaren tachtig tot heden hebben nieuwe transducertechnologieën en verbeterde rekenkracht snelle verbeteringen in grijs-schaal real-time US en de ontwikkeling van nieuwe mogelijkheden voor de US-systemen mogelijk gemaakt. Transvaginale transducers, die in het midden en het einde van de jaren tachtig zijn ontwikkeld, hebben beeldvorming met hoge resolutie van de baarmoeder en de eierstokken mogelijk gemaakt, waardoor zwangerschap eerder en beter kan worden beoordeeld dan voorheen mogelijk was (35,50-54). Ongeveer tegelijkertijd werd gepulseerde-golf-Doppler, die de Doppler-verschuiving van een bepaalde plaats weergeeft, in US-systemen opgenomen. Met deze Doppler-technologie kan de bloedstroom gedurende de gehele hartcyclus worden beoordeeld om de pieksnelheid te bepalen en de golfvormconfiguratie van een bepaald bloedvat of een bepaalde structuur te beoordelen. Tegen het begin van de jaren negentig werd kleuren-Doppler, dat een in kleur gecodeerde weergave van de richting en de snelheid van de bloedstroom biedt, gesuperponeerd op het grijsschaalbeeld, op grote schaal beschikbaar en verschafte real-time informatie over de aanwezigheid van bloedstroom in vaten en organen (44). Dit was bijzonder nuttig bij verloskundige patiënten om de bloedstroom in de navelstreng, de placenta en het foetale hart te beoordelen.
In het algemeen werd elke nieuwe vooruitgang in US, van de A-modus tot de B-modus, van statisch tot grijsschaalstatisch tot real-time scannen tot transvaginaal scannen tot pulsed-wave Doppler tot kleurendoppler, zeer snel opgenomen in het diagnostische arsenaal in de verloskunde. Dit heeft geleid tot nauwkeurigere en snellere diagnoses van foetale afwijkingen en obstetrische complicaties. Een uitzondering op deze snelle overname is volumetrische of 3D US. Hoewel 3D beeldvorming al in de jaren 1980 werd ontwikkeld voor andere modaliteiten zoals CT (55), verliep de ontwikkeling en toepassing van 3D US traag in de jaren 1990, waarschijnlijk als gevolg van de slechte beeldresolutie en de lage verwerkingssnelheden van computers. Geleidelijk verschenen er studies waarin statische en real-time 3D US (ook wel vierdimensionale US genoemd) en hun waarde voor de beoordeling van de foetus werden besproken (56-60), maar deze technieken werden slechts langzaam in de klinische praktijk ingevoerd. Het duurde tot enkele jaren in de 21ste eeuw voordat 3D en vier-dimensionale US eindelijk op grote schaal beschikbaar werden (61). Met 3D acquisitie mogelijkheden, werd het mogelijk om volumes op te slaan die konden worden gemanipuleerd nadat het onderzoek was voltooid en de patiënt de US suite had verlaten. Interpreterende artsen hoefden niet langer te vertrouwen op selectieve beelden van foetale structuren, maar konden de hele foetus bekijken door de opgeslagen volumes te bekijken (fig. 10a) (61). Ondanks de ruime beschikbaarheid is het gebruik van verwerking van 3D-volumes na het onderzoek voor interpretatie nog steeds ongebruikelijk.
Een belangrijke factor die het gebruik van 3D US in de verloskunde stimuleert is de druk van patiënten om hun foetus in 3D te zien (fig 10b). Oppervlaktemodelleringstechnieken leveren opvallend levensechte beelden op, die niet alleen de ouders in vervoering brengen, maar waarmee ook afwijkingen zoals gezichtsspleten kunnen worden aangetoond. Andere technieken voor het manipuleren van volumes van de foetus kunnen ook nuttig zijn voor het beoordelen van een aantal anomalieën, vooral die met betrekking tot het gezicht en het skeletstelsel. Door bijvoorbeeld botvensterinstellingen toe te passen op een verworven volume kunnen botdetails van de wervels worden gevisualiseerd om de diagnose van hemivertebrae te vergemakkelijken (Fig 10c) of om het niveau van een meningomyelocele te bepalen.
Twee andere US-technologieën zijn onlangs beschikbaar gekomen, maar zijn nog nauwelijks doorgedrongen in de obstetrische beeldvorming. De eerste betreft het gebruik van US-contrastmiddelen, die in de Verenigde Staten niet op grote schaal worden gebruikt voor niet-cardiale toepassingen, gedeeltelijk als gevolg van het ontbreken van goedkeuring van dergelijke middelen door de Food and Drug Administration. Ten minste één studie uit het Verenigd Koninkrijk heeft aangetoond dat contrastmateriaal kan helpen bij het bepalen van de chorioniciteit van een tweelingzwangerschap (62), een toepassing van beperkte waarde en nut omdat US zonder contrastmateriaal dit doel in het algemeen kan bereiken. De tweede technologie aan de horizon is US-elastografie, die een kwalitatieve en kwantitatieve beoordeling van de weefselstijfheid mogelijk maakt. Onlangs goedgekeurd voor gebruik in de Verenigde Staten, zijn er aanwijzingen dat deze modaliteit nuttig kan zijn voor het monitoren van de baarmoederhals tijdens de zwangerschap (63).
De huidige rol van US in de verloskunde
US-beeldvorming heeft bewezen een uiterst waardevol diagnostisch hulpmiddel te zijn in het eerste trimester van de zwangerschap. Sinds de opkomst van US als de beeldvormingsmodaliteit bij uitstek voor de verloskunde, is een van de aandachtspunten van het onderzoek geweest om de opeenvolging van normale mijlpalen in de vroege zwangerschap te beschrijven. De zwangerschapszak is voor het eerst zichtbaar op transvaginale sonografie bij ongeveer 5 weken zwangerschapsduur, wanneer deze verschijnt als een kleine intra-uteriene cysteuze structuur (Fig 11a). Gedurende de volgende week groeit de gemiddelde diameter van de zak met 1 mm per dag. De dooierzak, een kleine cirkelvormige structuur binnen de zwangerschapszak, is voor het eerst zichtbaar na 5,5 weken. Het embryo, met flikkerende hartbewegingen, is over het algemeen met 6 weken zichtbaar. De lengte van het embryo of de foetus, gemeten als de kruin-romplengte, bedraagt 3 mm met 6 weken en neemt toe tot ongeveer 70 mm tegen het einde van het eerste trimester (64).
De informatie over normale US-bevindingen in het eerste trimester heeft twee belangrijke klinische toepassingen: het bepalen van de zwangerschapsduur en het diagnosticeren van vroegtijdig zwangerschapsfalen (miskraam). Vanaf 5 tot 6 weken, voordat het embryo zichtbaar is, kunnen zwangerschappen worden gedateerd op basis van de gemiddelde zakdiameter of op basis van de inhoud van de zwangerschapszak. Bij deze laatste methode wordt de zwangerschapsduur vastgesteld op 5 weken als er een zwangerschapszak is zonder identificeerbare inwendige structuren, 5,5 weken als er een zwangerschapszak is met dooierzak maar zonder embryo, en 6 weken als er een embryo tot 3-4 mm zichtbaar is. Vanaf 6 weken wordt de datering gebaseerd op de kruin-romplengte (64).
Wanneer een vroege zwangerschap niet aan de verwachte normale sonografische mijlpalen voldoet, moet zwangerschapsmislukking worden vermoed (65). In het begin van de jaren negentig waren de algemeen aanvaarde criteria voor een mislukte zwangerschap een gemiddelde zakdiameter van ten minste 8 mm zonder zichtbare dooierzak of 16 mm zonder embryo bij transvaginale echografie (53), of een kruin-romplengte van ten minste 5 mm zonder zichtbare hartslag (54). Sindsdien is echter duidelijk geworden dat deze criteria niet waterdicht zijn (66) en er worden nu strengere criteria gehanteerd: een gemiddelde zakdiameter van ten minste 25 mm zonder embryo of een kruin-romplengte van 7 mm zonder hartslag (67). Amerikaanse bevindingen die verdacht zijn, maar geen uitsluitsel geven over een mislukte zwangerschap, zijn onder andere een kleine zwangerschapszak, een onregelmatige vorm van de zak, een grote dooierzak en een leeg amnion (65,67-69).
Wanneer het embryo voor het eerst zichtbaar is op een Amerikaanse scan, bij ongeveer 6 weken zwangerschap, en gedurende 1-2 weken daarna, kunnen geen andere anatomische structuren dan het kloppende hart duidelijk worden geïdentificeerd. Na ongeveer 8 weken zwangerschap beginnen enkele anatomische structuren zichtbaar te worden (fig. 11b). Twee normale structuren die op, of kort na, die leeftijd zichtbaar zijn, zijn de fysiologische darmherniatie (70) en het rhombencephalon in de foetale hersenen (71). Een ander anatomisch kenmerk dat in het midden tot het late eerste trimester zichtbaar is, is een hypoechoische zone in de achterste hals, de zogenoemde nuchal translucency. In de jaren negentig werd duidelijk dat verdikking van de nuchale translucentie wees op een verhoogd risico van trisomie 21 en andere vormen van aneuploïdie, alsmede van structurele afwijkingen (72). Hoewel sinds de jaren negentig verder onderzoek is verricht naar de diagnose van aneuploïdie en structurele afwijkingen, is het meeste van dat werk buiten de radiologische literatuur gepubliceerd.
Niet alle zwangerschappen innestelen zich in de baarmoeder. Sommige innestelen zich op ectopische plaatsen buiten de baarmoederholte. Wanneer een vrouw zich meldt met bloedingen of pijn in het begin van de zwangerschap, is een belangrijk onderscheid of de zwangerschap intra-uterien of ectopisch is. Als de US een intra-uteriene vochtverzameling aantoont die een dooierzak of embryo bevat, dan kan de diagnose intra-uteriene zwangerschap met zekerheid worden gesteld. Er ontstaat echter een diagnostisch dilemma wanneer US een intra-uteriene vochtverzameling aantoont zonder zichtbare inhoud, aangezien vóór 1980 werd erkend dat een dergelijke bevinding aanwezig kan zijn bij een vrouw met zowel een intra-uteriene als een ectopische zwangerschap (73). Intra-uterien vocht bij vrouwen met een buitenbaarmoederlijke zwangerschap heeft verschillende benamingen gekregen, waaronder pseudogestational sac (74), decidual cast (73), en decidual cyste (75). Een aantal studies uit het begin tot het midden van de jaren tachtig beoordeelden sonografische tekenen om intra-uteriene zwangerschapszakken te helpen onderscheiden van pseudogestationele zakken. Het eerste van deze, het dubbele zak-teken, werd beschreven als een intra-uteriene vloeistofverzameling omgeven door twee echogene ringen (74,76). De reden voor dit teken is dat een zwangerschapszak gedeeltelijk wordt omgeven door twee lagen decidua, terwijl slechts een enkele laag decidua de vloeistof in de baarmoederholte omgeeft die kan worden gezien bij vrouwen met een buitenbaarmoederlijke zwangerschap. Een tweede teken, het intradeciduale teken, werd beschreven als een vloeistofverzameling gelegen aan één kant van een echogene lijn die de ingevallen baarmoederholte voorstelt (77). De reden voor dit teken is dat intra-uteriene zwangerschappen worden geïmplanteerd in de decidua naast de baarmoederholte, terwijl het intra-uteriene vocht bij vrouwen met buitenbaarmoederlijke zwangerschappen zich meestal in de baarmoederholte zelf bevindt.
Uit studies in het begin tot het midden van de jaren tachtig bleek dat het dubbele zak-teken en het intradeciduale teken gevoelig en specifiek waren, met goede voorspellende waarden: De aanwezigheid van een teken was diagnostisch voor intra-uteriene zwangerschap en hun afwezigheid was suggestief voor ectopische zwangerschap (74,77). Een belangrijk punt over de vroege beschrijving van deze tekens is dat zij werden gedefinieerd op basis van de verschijning van de zwangerschapszak bij transabdominale sonografie. Transvaginale sonografie, die vanaf het eind van de jaren 1980 op grote schaal werd gebruikt, bood een nieuwe manier om zwangerschapszakken vroeger in de zwangerschap en met meer detail te zien. Het is dan ook niet verwonderlijk dat deze vroeger beschreven tekenen met de huidige US-technologie veel minder bruikbaar zijn (78). Zwangerschapszakken kunnen nu worden gezien wanneer ze slechts 2-3 mm in diameter zijn, en deze kleine vochtverzamelingen hebben vaak een algemeen cystisch uiterlijk zonder speciale kenmerken (Fig 11a). De voorzichtige benadering bij een vrouw met een positieve zwangerschapstest, gebaseerd op transvaginale US-bevindingen, is om elke ronde of ovale vochtverzameling in het centrale echogene deel van de baarmoeder te interpreteren als een waarschijnlijke intra-uteriene zwangerschap.
In de zoektocht naar een diagnostische benadering van ectopische zwangerschap, hebben studies de adnexale sonografische bevindingen bij ectopische zwangerschap onderzocht. Terwijl transabdominale US een nuttig instrument bleek te zijn bij het diagnosticeren van ectopische zwangerschap (48), bleek transvaginale sonografie duidelijk superieur te zijn (50,79). Met deze laatste techniek vertonen de meeste vrouwen met een ectopische zwangerschap afwijkingen aan de baarmoederhals die ofwel definitief zijn voor een ectopische zwangerschap, zoals een adnexale zwangerschapszak met hartslag en/of dooierzak (Fig. 12) (79,80), ofwel suggestief zijn voor een ectopische zwangerschap, zoals een tubale ring, een adnexale massa of vrij bekkenvocht (50,79-81). Indien bij een vrouw met een positieve zwangerschapstest bij een transvaginale US een adnexale afwijking wordt gevonden en geen intra-uteriene zwangerschap, moeten de bevindingen worden geïnterpreteerd als waarschijnlijke ectopische zwangerschap. De aanwezigheid van een grote hoeveelheid vrij bekkenvocht is zorgwekkend voor, maar niet diagnostisch voor, een gescheurde buitenbaarmoederlijke zwangerschap (82).
Bij sommige vrouwen met een buitenbaarmoederlijke zwangerschap zijn er geen abnormale bevindingen bij US. Om de diagnose van buitenbaarmoederlijke zwangerschap bij deze vrouwen te vergemakkelijken, werd het concept van de menselijke choriongonadotrofinespiegel (hCG) “discriminerende spiegel” geïntroduceerd: Het hCG-niveau waarboven een normale intra-uteriene zwangerschap consequent zichtbaar is bij US. De redenering is dat, indien de US geen intra-uteriene zwangerschap of adnexale abnormaliteit aantoont bij een vrouw bij wie het hCG boven de discriminerende waarde ligt, de diagnose ofwel ectopisch ofwel mislukte intra-uteriene zwangerschap is; in beide gevallen zou het veilig en passend zijn om te behandelen voor ectopische zwangerschap zonder bezorgdheid voor het schaden van een normale intra-uteriene zwangerschap. Aanvankelijk bleek het onderscheidende hCG-niveau 6500 mIU/mL te zijn, in die zin dat vrouwen met normale intra-uteriene zwangerschappen consequent een zwangerschapszak toonden bij US als de hCG-meting 6500 mIU/mL of hoger was. Naarmate de US-technologie verbeterde, waardoor een zwangerschapszak vroeger in de zwangerschap zichtbaar werd, werd het discriminatieniveau dienovereenkomstig verlaagd. Rond 1990, toen transvaginale sonografie algemeen beschikbaar was geworden voor de beoordeling van vroege zwangerschappen, werd de gerapporteerde discriminerende waarde vastgesteld op 2000 mIU/mL (of zelfs lager, in sommige studies). Na verloop van tijd kwamen er echter steeds meer aanwijzingen dat de discriminerende waarde niet zo betrouwbaar is als oorspronkelijk werd gedacht (83). Het is nu duidelijk dat bij vrouwen met “zwangerschappen van onbekende ligging” (die met een positieve zwangerschapstest en geen intra-uteriene of ectopische zwangerschap die bij US wordt gezien), een goed beheer vereist dat seriële hCG-metingen worden gevolgd in plaats van één enkele discriminerende hCG-spiegel te gebruiken.
Metingen voor zwangerschapsdatering en foetale groei
Een van de meest fundamentele en belangrijke toepassingen van US in de zwangerschap is het verkrijgen van metingen van de foetus. Er zijn twee belangrijke manieren waarop foetale metingen worden gebruikt: het bepalen van de zwangerschapsduur en het schatten van het foetale gewicht. Een nauwkeurige schatting van de zwangerschapsleeftijd is waardevol voor een aantal managementbeslissingen tijdens de zwangerschap, met inbegrip van de timing en de interpretatie van diagnostische tests en de timing van de bevalling. Schatting van het foetale gewicht, hetzij op een enkel tijdstip of serieel gevolgd, helpt bij de diagnose van intra-uteriene groeibeperking en macrosomie, en is dus belangrijk voor beslissingen over de timing en route van de bevalling.
Een van de vroegste artikelen over US in de verloskunde was een publicatie uit 1966 die A-mode sonografie gebruikte om de bipariëtale diameter te meten (43). Hoewel de auteurs van het artikel de mogelijke rol van US bij het bepalen van de zwangerschapsduur niet bespraken, vonden zij wel een correlatie tussen bipariëtale diameter en foetaal gewicht.
Real-time sonografie, die rond 1980 gemakkelijk beschikbaar kwam, bleek zeer geschikt voor het meten van de foetus. De gebruiker kan het beeldvlak snel en in elke richting variëren, waardoor het vrij eenvoudig is om een beeld in het juiste vlak te verkrijgen voor een verscheidenheid aan foetale metingen. Onderzoeksstudies die regressieanalyse toepasten op real-time sonografische metingen van de bipariëtale diameter en andere metingen (Fig 13) leverden formules en tabellen op die bijzonder nuttig waren voor het bepalen van de zwangerschapsduur (84). Veel van deze oorspronkelijke formules worden vandaag de dag nog steeds gebruikt.
De botten van een foetus zijn heel duidelijk zichtbaar op het beeld van de VS, zodat het niet verbaast dat enkele van de eerste publicaties over foetale metingen gewijd waren aan metingen van de lange beenderen van de ledematen. Een tweedelige serie gepubliceerd in 1981 en 1982 ontwikkelde normen voor de lange beenderen van de foetus (85,86). De auteurs maten het femur, tibia, fibula, humerus, radius en ulna in een grote studiepopulatie van normale foetussen en produceerden tabellen en formules voor de lengtes van deze botten in relatie tot zwangerschapsduur en bipariëtale diameter. De auteurs merkten op dat hun resultaten gebruikt konden worden (en ook gebruikt zijn) voor zwangerschapsdatering, maar ze konden ook gebruikt worden voor het diagnosticeren van foetale misvorming van ledematen, waaronder verschillende vormen van skeletdysplasie (86). Ongeveer tegelijkertijd werd een andere studie gepubliceerd die de waarde van US voor de diagnose van skeletdysplasie aantoonde door aan te tonen dat aangetaste foetussen een aanzienlijk kortere dijbeenlengte hadden dan normale foetussen. Zij stelden ook vast dat bij foetussen met heterozygote achondroplasie, een van de meest voorkomende vormen van skeletdysplasie, de dijbeenlengte in het begin van de zwangerschap normaal kan zijn, maar in toenemende mate abnormaal wordt naarmate de zwangerschap vordert (87).
In het midden van de jaren tachtig onderzochten Hadlock en collega’s het gebruik van sonografische metingen bij de beoordeling van het gewicht van foetussen. Deze groep ontwikkelde regressiemodellen voor het schatten van het foetale gewicht op basis van een aantal foetale metingen, waaronder bipariëtale diameter, hoofdomtrek, dijbeenlengte, buikomtrek, zowel afzonderlijk als in combinatie (88). De tabellen en formules in hun artikel zijn op grote schaal overgenomen door verloskundige VS-beoefenaars en behoren vandaag de dag nog steeds tot de meest gebruikte in de verloskunde.
Naast het bepalen van de zwangerschapsduur en het schatten van het foetale gewicht, worden sonografische metingen van de foetus gebruikt om foetale groeistoornissen te diagnosticeren: intra-uteriene groeirestrictie en macrosomie. De diagnose van deze stoornissen kan het resultaat van de zwangerschap verbeteren, aangezien een foetus met groeirestrictie baat kan hebben bij een vroege bevalling en een foetus met macrosomie het best via een keizersnede kan worden bevallen. Aangezien de grootte van de buik van de foetus een belangrijke bepalende factor is voor het gewicht, werd de verhouding tussen de dijbeenlengte en de buikomtrek bestudeerd als een mogelijke manier om groeistoornissen te diagnosticeren. In het midden van de jaren tachtig werd aangetoond dat een verhoogde verhouding wijst op groeirestrictie en een lage verhouding op macrosomie (89), beide met vrij hoge sensitiviteit en specificiteit.
Tegen het midden van de jaren tachtig waren er meer dan 20 artikelen in verschillende radiologische en obstetrie en gynaecologie tijdschriften die sonografische criteria voorstelden voor het diagnosticeren van groeirestrictie. In 1986 concludeerde een analyse van de bestaande literatuur dat geen van de voorgestelde criteria een voldoende hoge voorspellende waarde had om een betrouwbare diagnose van de aandoening mogelijk te maken (90). De diagnose kan worden verbeterd met een multiparameter scoringssysteem dat is ontwikkeld door middel van logistische regressieanalyse (91).
Opsporing en beoordeling van foetale afwijkingen
US wordt nu routinematig gebruikt in de zwangerschap, en een belangrijke toepassing is de evaluatie van de foetus om misvormingen en syndromen te identificeren. US-diagnose van afwijkingen van de hersenen en het centrale zenuwstelsel behoorden tot de eerste die werden gemeld, met een serie uit 1976 waarin drie gevallen van anencefalie werden gepresenteerd (92). In de loop van de volgende twee decennia werden studies gepubliceerd die het sonografisch voorkomen van een verscheidenheid van intracraniële afwijkingen beschreven, met inbegrip van de Chiari II misvorming geassocieerd met meningomyelocele (Fig 14) (93,94), agenese van het corpus callosum (95), en hydrocephalus (96,97). In 1991 stelden Filly et al de bovengrens van normale laterale ventriculaire breedte aan de boezem vast op 10 mm (97). Deze afkapwaarde wordt vandaag de dag nog steeds gebruikt om de diagnose hydrocefalie te stellen.
In dezelfde periode waarin afwijkingen van het centrale zenuwstelsel werden gekarakteriseerd, werden de sonografische kenmerken van afwijkingen in diverse andere systemen beschreven. In het skeletstelsel werden ernstige dysplasieën en spinale anomalieën geïdentificeerd (98-101). Sonografische kenmerken van een verscheidenheid van afwijkingen van de urogenitale tractus werden gerapporteerd (101,102), en onderzoekers ontwikkelden criteria om normale vloeistof in het renale verzamelsysteem te onderscheiden van hydronefrose. Gastro-intestinale obstructieve afwijkingen en andere afwijkingen werden beschreven (101-105), evenals afwijkingen van de hals, zoals cystische hygromen (106), en de thorax, met inbegrip van diafragmatische hernia’s (107) en longmassa’s. Er heeft zich een geavanceerde kennis ontwikkeld rond de sonografische evaluatie van foetale hartstructuren en -functies, zodanig dat een speciale term foetale echocardiografie gewoonlijk wordt gebruikt om US van het foetale hart te beschrijven (108).
Tijdens de late jaren tachtig en in de jaren negentig kwam onderzoek naar voren dat aantoonde dat foetussen met een aantal grote anomalieën, zoals holoprosencephalie, endocardiaal kussen defect, en omphalocele (Fig 15), een hoog risico lopen op aneuploïdie. Bovendien bleken een aantal kleinere sonografische bevindingen, die op zichzelf niet schadelijk zijn, te wijzen op een verhoogd risico op trisomie 21 en andere chromosomale afwijkingen. Deze bevindingen, die markers van aneuploïdie worden genoemd, zijn in combinatie met bloedtests bij de moeder nuttig gebleken om gevallen te identificeren die risico lopen op trisomie 21, 18, en 13. In de aldus geïdentificeerde gevallen kan de ouders verder onderzoek met vruchtwaterpunctie worden aangeboden (109-113). De beoordeling van de foetus op belangrijke en minder belangrijke indicatoren van aneuploïdie tijdens de anatomiescan vanaf 16 tot 20 weken zwangerschap is opgenomen in de richtlijnen voor obstetrische US.
Naarmate de VS-technologie verbeterde, werden de beeldkwaliteit en -resolutie beter, waardoor het mogelijk werd foetale afwijkingen op een vroegere zwangerschapsleeftijd te diagnosticeren. Bovendien hebben nieuwere beeldvormingsmogelijkheden, zoals kleuren-Doppler en 3D-sonografie, middelen verschaft om extra informatie te verkrijgen over een aantal foetale misvormingen die met tweedimensionale grijsschaal-sonografie alleen moeilijker of niet konden worden opgespoord (afb. 16, 17) (114).
Second and Third Trimester Assessment of Pregnancy Support Structures
Een aantal structuren die de zich ontwikkelende foetus ondersteunen, zijn van cruciaal belang voor een succesvol zwangerschapsresultaat. Het vruchtwater biedt ruimte aan de foetus om te groeien en zich te ontwikkelen en beschermt hem tegen trauma’s van buitenaf. De placenta levert voedingsstoffen en zuurstof aan de foetus. De navelstreng zorgt voor de overdracht tussen de foetus en de placenta. De baarmoederhals houdt de foetus in de baarmoeder tot de bevalling. Beeldvorming via de VS is een waardevol instrument om al deze structuren te beoordelen. Als zodanig verschaft het informatie die nuttig is voor zwangerschapsmanagement beslissingen.
Een belangrijk kenmerk van de placenta dat van cruciaal belang is voor een succesvolle zwangerschap is de locatie ervan. Een placenta die de baarmoederhals bedekt, placenta previa genoemd, is een contra-indicatie voor een vaginale bevalling. Het is ook belangrijk om de plaats van de placenta te bepalen voordat een naald in de vruchtwaterholte wordt ingebracht voor vruchtwaterpunctie en andere interventionele procedures. Een vroege Doppler US benadering om de placentalocatie te bepalen, gebaseerd op verschillende vasculaire stromingspatronen in de placenta, navelstreng, foetaal hart, en maternale bloedvaten, werd voorgesteld in 1967 (45).
Toen tweedimensionale statische US werd geïntroduceerd, werd het de methode van keuze voor het beoordelen van de placentalocatie en voor het diagnosticeren van placenta previa (115) en het controleren van placentamigratie tijdens de zwangerschap (116,117). Migratie weg van de baarmoederhals is gebruikelijk, behalve wanneer de previa centraal is (117). Het potentieel voor vals-positieve diagnose van placenta previa als de blaas van de moeder overdistended is werd ook opgemerkt (118,119).
US is erkend voor zijn waarde bij het helpen diagnosticeren van placenta abruptie, waarbij de placenta zich scheidt van de baarmoederwand. Het sonografische kenmerk van abruptie is visualisatie van een biconcaaf hematoom, gewoonlijk hypoechoïsch of gemengd echogeen, tussen de placenta en de baarmoederwand (120); hoe groter het hematoom, hoe slechter de uitkomst van de zwangerschap (121,122).
De placenta scheidt zich normaal gesproken van de baarmoederwand op het moment van de bevalling. Als de placenta abnormaal aan de baarmoeder kleeft, placenta accreta genoemd, of als placenta trophoblastic villi in of door de baarmoederwand groeien, placenta increta of percreta genoemd, kan de moeder tijdens of onmiddellijk na de bevalling een ernstige, mogelijk levensbedreigende bloeding krijgen. Hysterectomie kan nodig zijn om de bloeding te stoppen. De meest voorkomende situatie voor placenta accreta is bij een vrouw die een of meer eerdere keizersneden heeft gehad en die nu een voorste laagliggende placenta heeft. Diagnose van placenta accreta, increta, of percreta tijdens de zwangerschap voorafgaand aan de bevalling helpt een onverwachte noodsituatie tijdens de bevalling te voorkomen en vermindert daardoor het risico voor de moeder. US, inclusief kleuren-Doppler sonografie, kan de diagnose in de meeste gevallen vaststellen, waarbij MR-beeldvorming een aanvullende rol speelt in gevallen van posterieure placenta accreta (123).
US kan helpen bij het identificeren van bevindingen in de placenta, waaronder chorioangiomen, die goedaardige vasculaire tumoren zijn (124), en verkalkingen. Vroege onderzoekers ontwikkelden een classificatiesysteem voor placentaverkalking en suggereerden dat een sterk verkalkte (graad 3) placenta voorspellend was voor foetale longvolgroeidheid. Latere studies ontkrachtten de relatie tussen placentaverkalking en longvolgroeidheid (125-127), en placenta-classificatie is grotendeels verlaten.
De structuur van de navelstreng en de bloedstroom kunnen worden beoordeeld met US en Doppler. De normale navelstreng heeft twee slagaders en één ader. Structurele afwijkingen van de navelstreng, waarvan de meest voorkomende de navelstreng met twee vaten is, bestaande uit één slagader en één ader, worden in verband gebracht met een verhoogde incidentie van foetale afwijkingen. Met behulp van US kan de vasculaire samenstelling van de navelstreng worden bepaald door het visualiseren van een geïsoleerde lus van de navelstreng omgeven door vruchtwater of door het gebruik van kleuren-Doppler om het aantal navelstrengslagaders in het foetale bekken te bepalen (128). Cysten in de navelstreng zijn ook bestudeerd (129-131) en er is aangetoond dat ze geassocieerd zijn met een verhoogde incidentie van foetale afwijkingen, inclusief omphalocele, evenals aneuploïdie, vooral wanneer de cysten in het tweede trimester blijven bestaan.
Minstens zo belangrijk als de structuur van de navelstreng is het patroon van de bloedstroom erbinnen. De navelstrengslagader heeft een pulserende stroming, met de hoogste snelheid tijdens de systole van het foetale hart en de laagste stroomsnelheid aan het einde van de diastole. Abnormale stromingspatronen, met inbegrip van zeer weinig stroming of zelfs afwezige of omgekeerde stroming aan het einde van de diastole, wijzen op een verhoogde vasculaire weerstand in de placenta (Fig 18). Doppler-evaluatie van de stroming in de navelstrengslagader levert dus bewijs voor disfunctie van de placenta, wat kan resulteren in foetale groeibeperking (132).
Vanaf de begindagen van obstetrische US is de bepaling van het volume van het vruchtwater een belangrijk onderdeel van het sonografisch onderzoek geweest. Er zijn zowel subjectieve als semikwantitatieve benaderingen van de vochtbepaling beschreven. Afwijkingen van het vochtvolume kunnen problemen veroorzaken voor de foetus of een aanwijzing zijn voor foetale afwijkingen. Langdurige ernstige oligohydramnios kan de groei van de foetus beperken, wat een belangrijk gevolg kan zijn van pulmonale hypoplasie. Aangezien vruchtwater wordt geproduceerd door foetale urinatie en wordt verbruikt door foetaal slikken en resorptie van het maagdarmkanaal, moet een abnormaal hoog of laag vruchtwatervolume leiden tot een zorgvuldige sonografische evaluatie van deze foetale orgaansystemen (133,134). Het verschil in vruchtwatervolume tussen de twee zwangerschapszakken bij een tweelingdracht is een belangrijke observatie, omdat het vaak wijst op een groeistoornis bij één of beide tweelingen (135) of kan wijzen op een tweeling-tweeling-transfusiesyndroom als de zwangerschap monochorionisch is (136).
Al in 1979 werd beeldvorming met US nuttig bevonden voor het diagnosticeren van vroegtijdige cervixdilatatie (137). Met de komst van real-time US werd duidelijk dat de baarmoederhals zich tijdens de zwangerschap spontaan kan openen en sluiten, een bevinding die correleert met een verhoogde kans op premature bevalling (138). Transvaginale sonografie wordt nu erkend als het meest nauwkeurige middel om de lengte van de baarmoederhals tijdens de zwangerschap te meten. Het wordt vaak gebruikt bij patiënten met een voorgeschiedenis van eerdere zwangerschappen die werden gecompliceerd door vroeggeboorte of verlies in het tweede trimester.
Procedurebegeleiding Procedures waarbij een naald op een specifieke plaats in de zwangerschapszak of foetus wordt ingebracht, kunnen belangrijke diagnostische informatie opleveren of de behandeling van een foetale afwijking mogelijk maken. Begeleiding door beeldvorming is van cruciaal belang voor een succesvolle uitvoering van een minimaal invasieve procedure, aangezien deze ervoor zorgt dat de naald nauwkeurig en veilig op de gewenste plaats terechtkomt. Begeleiding tijdens een vruchtwaterpunctie is bijvoorbeeld belangrijk om ervoor te zorgen dat de naaldtip in het vruchtwater komt terwijl de navelstreng, de foetus en, indien mogelijk, de placenta worden vermeden. Real-time begeleiding voor navelstrengbloedafname of transfusie is daarentegen nodig om de naald in de navelader te leiden.
De meest elementaire van alle obstetrische naaldprocedures is de vruchtwaterpunctie. Door verwijdering en analyse van een monster vruchtwater kan het karyotype van de foetus worden onderzocht. Meting van het gehalte aan verschillende chemische stoffen in het vruchtwater geeft ook informatie over de rijpheid van de longen van de foetus, hemolyse, en de kans op neurale buisdefecten. Vóór de ontwikkeling van US werd de vruchtwaterpunctie “blind” uitgevoerd, zonder beeldvormende begeleiding. Toen de US beeldvorming eenmaal was ontwikkeld, nog voor de real time sonografie, werd de waarde van beeldvorming erkend als een hulpmiddel voor het kiezen van de beste plaats om de naald in te brengen. Tegen het midden van de jaren 1970 werd statische US beeldvorming bepleit om te helpen bij de selectie van de plaats (47).
De introductie van real-time US aan het eind van de jaren 1970 en het wijdverbreide gebruik ervan aan het begin van de jaren 1980 betekende een ware revolutie op het gebied van minimaal invasieve obstetrische procedures. De foetus beweegt in utero, dus wat op het ene moment een veilige en effectieve plaats en richting voor het inbrengen van de naald kan zijn, kan even later nutteloos of gevaarlijk zijn. De waarde van continue real-time begeleiding voor obstetrische procedures werd snel erkend (139) als een manier om procedures veiliger en eerder in de zwangerschap uit te voeren (140).
De beschikbaarheid van real-time sonografie veranderde niet alleen de manier waarop vruchtwaterpuncties en andere reeds bestaande procedures werden uitgevoerd. Belangrijker is dat hierdoor de mogelijkheid ontstond om een groot aantal nieuwe procedures uit te voeren. Tegen het einde van de jaren 1980, voerden artsen chorion villous sampling voor karyotypering en biochemische analyses (141), foetale bloedafname en transfusie rechtstreeks in de navelstreng ader (Fig 19) (142), en vesico-amniotische shunting voor blaasuitgang obstructie (143). Meer recentelijk zijn US-geleide foetale hartinterventies, zoals ballondilatatie van aortastenose om hypoplastische linkerventrikel te voorkomen of te minimaliseren (144), met succes opgenomen in het therapeutische arsenaal.
Een andere belangrijke toepassing van US-geleide interventionele procedures in de obstetrie is de behandeling van ongewone ectopische zwangerschappen, zoals cervicale, cornual of heterotopische zwangerschappen, evenals zwangerschappen die in littekens van een keizersnede zijn geïmplanteerd. Deze ongewone buitenbaarmoederlijke zwangerschappen, die voor de moeder levensbedreigend kunnen zijn, zijn in de laatste 2 à 3 decennia toegenomen als gevolg van de ontwikkeling van in vitro bevruchting en de toename van het aantal keizersneden. Deze zwangerschappen zijn ook minder vatbaar voor behandeling via intramusculaire toediening van methotrexaat dan ectopische zwangerschappen. Bij de diagnose (145,146) en behandeling (147) van deze zwangerschappen speelt de beeldvorming door middel van US een belangrijke rol. Zodra de diagnose is gesteld, kan een injectie met kaliumchloride of methotrexaat onder US-geleide rechtstreeks in de abnormaal geplaatste zwangerschapszak worden toegediend. Hierdoor wordt de zwangerschap afgebroken en blijft de baarmoeder behouden voor eventuele toekomstige zwangerschappen.
Conclusie
Amerikaanse beeldvorming heeft zich ontwikkeld tot de primaire beeldvormingsmodaliteit voor de beoordeling van de obstetrische patiënt. In de loop der jaren zijn verschillende radiologische beeldvormingsmodaliteiten gebruikt bij zwangere vrouwen, maar geen enkele kan de voordelen van US evenaren: een relatief goedkope, real-time beeldvormingsmodaliteit waarbij geen ioniserende straling wordt gebruikt. MR-beeldvorming, een andere beeldvormingsmodaliteit zonder ioniserende straling, wordt in sommige gevallen ook gebruikt om informatie te verkrijgen over foetale afwijkingen, in het algemeen om de sonografische diagnose aan te vullen of te verfijnen.
Obstetrische beeldvorming met US is niet alleen het werkterrein van radiologen, maar wordt ook uitgevoerd door andere specialisten, met name verloskundigen. MR-beeldvorming van de zwangere patiënte daarentegen wordt meestal uitgevoerd door radiologen voor zowel maternale als foetale indicaties. Aangezien MR-beeldvorming complementair is aan US voor de beoordeling van de zwangere patiënt, is het verstandig voor radiologen om hun kennis van en vaardigheden in obstetrische US op peil te houden om de beste zorg aan de zwangere patiënt te kunnen verlenen.
De US-technologie heeft zich de afgelopen 3 decennia snel ontwikkeld. Naast tweedimensionale beelden met hoge resolutie kan US nu ook levensechte 3D-beelden laten zien en informatie geven over de bloedstroom in de baarmoeder, placenta, navelstreng en foetus. De vooruitgang zal zich in de toekomst zeker voortzetten naarmate de computer- en beeldschermtechnologieën verbeteren en zich verder ontwikkelen. Deze beeldvormingsmodaliteit zal waarschijnlijk in staat zijn om nieuwe manieren te bieden om foetale structuren in exquis detail te visualiseren, waardoor artsen betere diagnoses kunnen stellen en een breder scala van beeldgeleide therapeutische procedures kunnen uitvoeren.
- 1. Newman Dorland WA. Obstetric roentgenography. Radiologie 1924;3(1):10-19. Link, Google Scholar
- 2. Stein IF, Arens RA. The interpretation of early fetal roentgenograms. Radiologie 1924;3(2):110-117. Link, Google Scholar
- 3. Edling L. Roentgen diagnosis of pregnancy. Radiologie 1924;2(1):1-6. Link, Google Scholar
- 4. Murphy DP. Bestraling en zwangerschap. Radiologie 1931;16(5):770-771. Link, Google Scholar
- 5. Russell LB, Russell WL. Radiation hazards to the embryo and foetus. Radiologie 1952;58(3):369-377. Link, Google Scholar
- 6. Ball RP, Marchbanks SS. Roentgen pelvimetry and fetal cephalometry: a new technic. Radiologie 1935;24(1):77-84. Link, Google Scholar
- 7. Ball RP. Radiologic examination of the obstetric patient. Radiologie 1952;58(4):583-584. Link, Google Scholar
- 8. Schwarz GS. The need for accuracy in cephalopelvimetry. Radiologie 1955;64(6):874-876. Link, Google Scholar
- 9. McDonald EJ. Evaluation of placentography in late bleeding of pregnancy. Radiologie 1955;64(6):826-830. Link, Google Scholar
- 10. Baylin GJ, Lambeth SS. Roentgen diagnosis of placenta praevia. Radiologie 1943;40(5):497-500. Link, Google Scholar
- 11. Waldman E, Berlin L, McLain CR Jr. Amniography in the diagnosis of fetal death. Radiologie 1965;84:1066-1071. Link, Google Scholar
- 12. Wilson G, Colodny S, Weidner W. Comparison of amniography and pelvic angiography in the diagnosis of hydatidiform mole. Radiology 1966;87(6):1076-1079, passim. Link, Google Scholar
- 13. Ogden JA, Wade ME, Davis CD. Radiological aspects of fetal intrauterine transfusion. Radiology 1969;93(6):1315–1321. Link, Google Scholar
- 14. Oppenheim BE, Griem ML, Meier P. The effects of diagnostic x-ray exposure on the human fetus: an examination of the evidence. Radiologie 1975;114(3):529-534. Link, Google Scholar
- 15. Lazarus E, Debenedectis C, North D, Spencer PK, Mayo-Smith WW. Gebruik van beeldvorming bij zwangere patiënten: 10-year review of 5270 examinations in 3285 patients-1997-2006. Radiologie 2009;251(2):517-524. Link, Google Scholar
- 16. Johnson PM, Chao S, Goodwin PN. Initial evaluation of indium 113m as an agent for placental blood pool imaging. Radiology 1969;92(3):625-626. Link, Google Scholar
- 17. Huddlestun JE, Mishkin FS, Carter JE, Dubois PD, Reese IC. Placental localization by scanning with indium 113m. Radiologie 1969;92(3):587-590. Link, Google Scholar
- 18. Heagy FC, Swartz DP. Localizing the placenta with radioactive iodinated human serum albumin. Radiologie 1961;76:936-944. Link, Google Scholar
- 19. Federle MP, Cohen HA, Rosenwein MF, Brant-Zawadzki MN, Cann CE. Pelvimetry by digital radiography: a low-dose examination. Radiologie 1982;143(3):733-735. Link, Google Scholar
- 20. Weinreb JC, Lowe TW, Santos-Ramos R, Cunningham FG, Parkey R. Magnetic resonance imaging in obstetric diagnosis. Radiology 1985;154(1):157-161. Link, Google Scholar
- 21. McCarthy SM, Filly RA, Stark DD et al. Obstetrical magnetic resonance imaging: foetal anatomy. Radiologie 1985;154(2):427-432. Link, Google Scholar
- 22. McCarthy SM, Stark DD, Filly RA, Callen PW, Hricak H, Higgins CB. Obstetrical magnetic resonance imaging: maternale anatomie. Radiologie 1985;154(2):421-425. Link, Google Scholar
- 23. Levine D, Barnes PD, Madsen JR, Li W, Edelman RR. Foetale afwijkingen van het centrale zenuwstelsel: MR imaging augments sonographic diagnosis. Radiology 1997;204(3):635-642. Link, Google Scholar
- 24. Levine D, Barnes PD, Sher S et al. Fetal fast MR imaging: reproducibility, technical quality, and conspicuity of anatomy. Radiology 1998;206(2):549-554. Link, Google Scholar
- 25. Levine D, Barnes PD, Edelman RR. Obstetric MR beeldvorming. Radiologie 1999;211(3):609-617. Link, Google Scholar
- 26. Coakley FV, Hricak H, Filly RA, Barkovich AJ, Harrison MR. Complex fetal disorders: effect of MR imaging on management-preliminary clinical experience. Radiologie 1999;213(3):691-696. Link, Google Scholar
- 27. Levine D, Trop I, Mehta TS, Barnes PD. MR imaging appearance of fetal cerebral ventricular morphology. Radiologie 2002;223(3):652-660. Link, Google Scholar
- 28. Aaronson OS, Hernanz-Schulman M, Bruner JP, Reed GW, Tulipan NB. Myelomeningocele: prenatale evaluatie-vergelijking tussen transabdominale US en MR beeldvorming. Radiologie 2003;227(3):839-843. Link, Google Scholar
- 29. Levine D, Barnes PD, Robertson RR, Wong G, Mehta TS. Fast MR imaging of fetal central nervous system abnormalities. Radiologie 2003;229(1):51-61. Link, Google Scholar
- 30. Levine D, Feldman HA, Tannus JF et al. Frequency and cause of disagreements in diagnoses for fetuses referred for ventriculomegaly. Radiology 2008;247(2):516-527. Link, Google Scholar
- 31. Coakley FV, Lopoo JB, Lu Y et al. Normal and hypoplastic fetal lungs: volumetric assessment with prenatal single-shot rapid acquisition with relaxation enhancement MR imaging. Radiologie 2000;216(1):107-111. Link, Google Scholar
- 32. Cannie MM, Jani JC, Van Kerkhove F et al. Foetal body volume at MR imaging to quantify total fetal lung volume: normal ranges. Radiologie 2008;247(1):197-203. Link, Google Scholar
- 33. Rypens F, Metens T, Rocourt N et al. Foetal lung volume: estimation at MR imaging-initial results. Radiologie 2001;219(1):236-241. Link, Google Scholar
- 34. Levine D, Barnewolt CE, Mehta TS, Trop I, Estroff J, Wong G. Fetal thoracic abnormalities: MR imaging. Radiology 2003;228(2):379-388. Link, Google Scholar
- 35. Osada H, Kaku K, Masuda K, Iitsuka Y, Seki K, Sekiya S. Kwantitatieve en kwalitatieve evaluaties van foetale longen met MR beeldvorming. Radiologie 2004;231(3):887-892. Link, Google Scholar
- 36. Jani JC, Cannie M, Peralta CF, Deprest JA, Nicolaides KH, Dymarkowski S. Lung volumes in foetussen met congenitale diafragmatische hernia: comparison of 3D US and MR imaging assessments. Radiologie 2007;244(2):575-582. Link, Google Scholar
- 37. Debus A, Hagelstein C, Kilian AK et al. Foetaal longvolume in congenitale diafragmatische hernia: associatie van prenatale MR-beeldvormingsbevindingen met postnatale chronische longziekte. Radiologie 2013;266(3):887-895. Link, Google Scholar
- 38. Spalluto LB, Woodfield CA, DeBenedectis CM, Lazarus E. MR imaging evaluation of abdominal pain during pregnancy: appendicitis and other nonobstetric causes. RadioGraphics 2012;32(2):317–334. Link, Google Scholar
- 39. Oto A, Ernst RD, Shah R et al. Right-lower-quadrant pain and suspected appendicitis in pregnant women: evaluation with MR imaging-initial experience. Radiologie 2005;234(2):445-451. Link, Google Scholar
- 40. Pedrosa I, Levine D, Eyvazzadeh AD, Siewert B, Ngo L, Rofsky NM. MR imaging evaluation of acute appendicitis in pregnancy. Radiologie 2006;238(3):891-899. Link, Google Scholar
- 41. Lee KS, Rofsky NM, Pedrosa I. Localization of the appendix at MR imaging during pregnancy: utility of the cecal tilt angle. Radiologie 2008;249(1):134-141. Link, Google Scholar
- 42. Rapp EJ, Naim F, Kadivar K, Davarpanah A, Cornfeld D. Integrating MR imaging into the clinical workup of pregnant patients suspected of having appendicitis is associated with a lower negative laparotomy rate: single-institution study. Radiologie 2013;267(1):137-144. Link, Google Scholar
- 43. Goldberg BB, Isard HJ, Gershon-Cohen J, Ostrum BJ. Ultrasone foetale cephalometrie. Radiology 1966;87(2):328-332, passim. Link, Google Scholar
- 44. Goldberg BB. Obstetric US imaging: the past 40 years. Radiology 2000;215(3):622-629. Link, Google Scholar
- 45. Brown RE. Ultrasonic localization of the placenta. Radiologie 1967;89(5):828-833. Link, Google Scholar
- 46. Cohen WN. The prenatal determination of fetal maturity by B-scan ultrasound: comparison with a radiographic method. Radiologie 1972;103(1):171-174. Link, Google Scholar
- 47. Arger PH, Freiman DB, Komins JI, Schwarz RH. Ultrasound assisted amniocentesis in prenatal genetic counseling. Radiologie 1976;120(1):155-157. Link, Google Scholar
- 48. Maklad NF, Wright CH. Grey scale ultrasonography in the diagnosis of ectopic pregnancy. Radiologie 1978;126(1):221-225. Link, Google Scholar
- 49. McLeary RD. The radiologist’s role in obstetric ultrasound. Radiologie 1980;137(2):565-566. Link, Google Scholar
- 50. Pennell RG, Baltarowich OH, Kurtz AB et al. Complicated first-trimester pregnancyancies: evaluation with endovaginal US versus transabdominal technique. Radiology 1987;165(1):79-83. Link, Google Scholar
- 51. Yeh HC, Rabinowitz JG. Amniotic sac development: ultrasound features of early pregnancy-the double bleb sign. Radiologie 1988;166(1 Pt 1):97-103. Link, Google Scholar
- 52. Filly RA. Appropriate use of ultrasound in early pregnancy. Radiology 1988;166(1 Pt 1):274-275. Link, Google Scholar
- 53. Levi CS, Lyons EA, Lindsay DJ. Vroege diagnose van niet-levensvatbare zwangerschap met endovaginale US. Radiologie 1988;167(2):383-385. Link, Google Scholar
- 54. Levi CS, Lyons EA, Zheng XH, Lindsay DJ, Holt SC. Endovaginal US: demonstration of cardiac activity in embryos of less than 5.0 mm in crown-rump length. Radiologie 1990;176(1):71-74. Link, Google Scholar
- 55. Fishman EK, Drebin B, Magid D et al. Volumetric rendering techniques: applications for three-dimensional imaging of the hip. Radiologie 1987;163(3):737-738. Link, Google Scholar
- 56. Hamper UM, Trapanotto V, Sheth S, DeJong MR, Caskey CI. Driedimensionale US: voorlopige klinische ervaring. Radiology 1994;191(2):397-401. Link, Google Scholar
- 57. Kelly IMG, Gardener JE, Brett AD, Richards R, Lees WR. Driedimensionale US van de foetus. Werk in uitvoering. Radiologie 1994;192(1):253-259. Link, Google Scholar
- 58. Baba K, Okai T, Kozuma S, Taketani Y, Mochizuki T, Akahane M. Real-time processable three-dimensional US in obstetrics. Radiologie 1997;203(2):571-574. Link, Google Scholar
- 59. Baba K, Okai T, Kozuma S, Taketani Y. Foetal abnormalities: evaluation with real-time-processible three-dimensional US-preliminary report. Radiologie 1999;211(2):441-446. Link, Google Scholar
- 60. Garjian KV, Pretorius DH, Budorick NE, Cantrell CJ, Johnson DD, Nelson TR. Foetale skeletdysplasie: driedimensionale US – eerste ervaring. Radiologie 2000;214(3):717-723. Link, Google Scholar
- 61. Benacerraf BR, Shipp TD, Bromley B. Driedimensionale US van de foetus: volume beeldvorming. Radiologie 2006;238(3):988-996. Link, Google Scholar
- 62. Denbow ML, Welsh AW, Taylor MJ, Blomley MJK, Cosgrove DO, Fisk NM. Tweeling foetussen: intravasculaire microbubbel US contrastmiddel toediening – vroege ervaring. Radiology 2000;214(3):724-728. Link, Google Scholar
- 63. Hwang HS, Sohn IS, Kwon HS. Beeldvormingsanalyse van cervicale elastografie voor voorspelling van succesvolle inductie van arbeid bij termijn. J Ultrasound Med 2013;32(6):937-946. Crossref, Medline, Google Scholar
- 64. Hadlock FP, Shah YP, Kanon DJ, Lindsey JV. Foetal crown-rump length: reevaluation of relation to menstrual age (5-18 weeks) with high-resolution real-time US. Radiologie 1992;182(2):501-505. Link, Google Scholar
- 65. Nyberg DA, Laing FC, Filly RA. Threatened abortion: sonographic distinction of normal and abnormal gestation sacs. Radiologie 1986;158(2):397-400. Link, Google Scholar
- 66. Rowling SE, Coleman BG, Langer JE, Arger PH, Nisenbaum HL, Horii SC. Eerste-trimester US parameters van mislukte zwangerschap. Radiology 1997;203(1):211-217. Link, Google Scholar
- 67. Doubilet PM, Benson CB, Bourne T et al. Diagnostische criteria voor niet-levensvatbare zwangerschap vroeg in het eerste trimester. N Engl J Med 2013;369(15):1443-1451. Crossref, Medline, Google Scholar
- 68. Bromley B, Harlow BL, Laboda LA, Benacerraf BR. Small sac size in the first trimester: a predictor of poor fetal outcome. Radiology 1991;178(2):375-377. Link, Google Scholar
- 69. Lindsay DJ, Lovett IS, Lyons EA et al. Yolk sac diameter and shape at endovaginal US: predictors of pregnancy outcome in the first trimester. Radiologie 1992;183(1):115-118. Link, Google Scholar
- 70. Cyr DR, Mack LA, Schoenecker SA et al. Darmmigratie bij de normale foetus: US detectie. Radiologie 1986;161(1):119-121. Link, Google Scholar
- 71. Cyr DR, Mack LA, Nyberg DA, Shepard TH, Shuman WP. Foetal rhombencephalon: normal US findings. Radiologie 1988;166(3):691-692. Link, Google Scholar
- 72. van Vugt JM, van Zalen-Sprock RM, Kostense PJ. First-trimester nuchal translucency: a risk analysis on fetal chromosome abnormality. Radiologie 1996;200(2):537-540. Link, Google Scholar
- 73. Marks WM, Filly RA, Callen PW, Laing FC. The decidual cast of ectopic pregnancy: a confusing ultrasonographic appearance. Radiologie 1979;133(2):451-454. Link, Google Scholar
- 74. Nyberg DA, Laing FC, Filly RA, Uri-Simmons M, Jeffrey RB Jr. Ultrasonographic differentiation of the gestational sac of early intrauterine pregnancy from the pseudogestational sac of ectopic pregnancy. Radiology 1983;146(3):755-759. Link, Google Scholar
- 75. Ackerman TE, Levi CS, Lyons EA, Dashefsky SM, Lindsay DJ, Holt SC. Decidual cyst: endovaginal sonographic sign of ectopic pregnancy. Radiology 1993;189(3):727-731. Link, Google Scholar
- 76. Bradley WG, Fiske CE, Filly RA. The double sac sign of early intrauterine pregnancy: use in exclusion of ectopic pregnancy. Radiologie 1982;143(1):223-226. Link, Google Scholar
- 77. Yeh HC, Goodman JD, Carr L, Rabinowitz JG. Intradecidual sign: a US criterion of early intrauterine pregnancy. Radiologie 1986;161(2):463-467. Link, Google Scholar
- 78. Laing FC, Brown DL, Price JF, Teeger S, Wong ML. Intradecidual sign: is it effective in diagnosis of an early intrauterine pregnancy? Radiologie 1997;204(3):655-660. Link, Google Scholar
- 79. Dashefsky SM, Lyons EA, Levi CS, Lindsay DJ. Suspected ectopic pregnancy: endovaginale en transvesicale US. Radiologie 1988;169(1):181-184. Link, Google Scholar
- 80. Nyberg DA, Hughes MP, Mack LA, Wang KY. Extrauterine findings of ectopic pregnancy of transvaginal US: importance of echogenic fluid. Radiology 1991;178(3):823-826. Link, Google Scholar
- 81. Fleischer AC, Pennell RG, McKee MS et al. Ectopic pregnancy: features at transvaginal sonography. Radiologie 1990;174(2):375-378. Link, Google Scholar
- 82. Frates MC, Brown DL, Doubilet PM, Hornstein MD. Tubal rupture in patients with ectopic pregnancy: diagnosis with transvaginal US. Radiology 1994;191(3):769-772. Link, Google Scholar
- 83. Mehta TS, Levine D, Beckwith B. Treatment of ectopic pregnancy: is a human chorionic gonadotropin level of 2,000 mIU/mL a reasonable threshold? Radiologie 1997;205(2):569-573. Link, Google Scholar
- 84. Hadlock FP, Deter RL, Harrist RB, Park SK. Estimating fetal age: computer-assisted analysis of multiple fetal growth parameters. Radiology 1984;152(2):497-501. Link, Google Scholar
- 85. Jeanty P, Kirkpatrick C, Dramaix-Wilmet M, Struyven J. Ultrasonic evaluation of fetal limb growth. Radiologie 1981;140(1):165-168. Link, Google Scholar
- 86. Jeanty P, Dramaix-Wilmet M, van Kerkem J, Petroons P, Schwers J. Ultrasonic evaluation of fetal limb growth: part II. Radiologie 1982;143(3):751-754. Link, Google Scholar
- 87. Filly RA, Golbus MS, Carey JC, Hall JG. Short-limbed dwarfism: ultrasonographic diagnosis by mensuration of fetal femoral length. Radiologie 1981;138(3):653-656. Link, Google Scholar
- 88. Hadlock FP, Harrist RB, Carpenter RJ, Deter RL, Park SK. Sonographic estimation of fetal weight: the value of femur length in addition to head and abdomen measurements. Radiology 1984;150(2):535-540. Link, Google Scholar
- 89. Hadlock FP, Harrist RB, Fearneyhough TC, Deter RL, Park SK, Rossavik IK. Use of femur length/abdominal circumference ratio in detecting the macrosomic foetus. Radiologie 1985;154(2):503-505. Link, Google Scholar
- 90. Benson CB, Doubilet PM, Saltzman DH. Intra-uterine growth retardation: predictive value of US criteria for antenatal diagnosis. Radiology 1986;160(2):415-417. Link, Google Scholar
- 91. Benson CB, Boswell SB, Brown DL, Saltzman DH, Doubilet PM. Improved prediction of intrauterine growth retardation with use of multiple parameters. Radiology 1988;168(1):7-12. Link, Google Scholar
- 92. Cunningham ME, Walls WJ. Echografie bij de evaluatie van anencefalie. Radiology 1976;118(1):165-167. Link, Google Scholar
- 93. Nyberg DA, Mack LA, Hirsch J, Mahony BS. Abnormalities of fetal cranial contour in sonographic detection of spina bifida: evaluation of the “lemon” sign. Radiologie 1988;167(2):387-392. Link, Google Scholar
- 94. Benacerraf BR, Stryker J, Frigoletto FD Jr. Abnormal US appearance of the cerebellum (banana sign): indirect sign of spina bifida. Radiologie 1989;171(1):151-153. Link, Google Scholar
- 95. Bennett GL, Bromley B, Benacerraf BR. Agenesis of the corpus callosum: prenatal detection usually is not possible before 22 weeks of gestation. Radiology 1996;199(2):447-450. Link, Google Scholar
- 96. Nyberg DA, Mack LA, Hirsch J, Pagon RO, Shepard TH. Fetal hydrocephalus: sonographic detection and clinical significance of associated anomalies. Radiologie 1987;163(1):187-191. Link, Google Scholar
- 97. Filly RA, Goldstein RB, Callen PW. Fetal ventricle: importance in routine obstetric sonography. Radiologie 1991;181(1):1-7. Link, Google Scholar
- 98. Cremin BJ, Shaff MI. Ultrasonic diagnosis of thanatophoric dwarfism in utero. Radiologie 1977;124(2):479-480. Link, Google Scholar
- 99. Abrams SL, Filly RA. Congenital vertebral malformations: prenatal diagnosis using ultrasonography. Radiologie 1985;155(3):762. Link, Google Scholar
- 100. Pretorius DH, Rumack CM, Manco-Johnson ML et al. Specific skeletal dysplasias in tero: sonographic diagnosis. Radiology 1986;159(1):237-242. Link, Google Scholar
- 101. Walzer A, Koenigsberg M. Prenatal evaluation of partial obstruction of the urinary tract. Radiologie 1980;135(1):93-94. Link, Google Scholar
- 102. Stuck KJ, Koff SA, Silver TM. Ultrasonic features of multicystic dysplastic kidney: expanded diagnostic criteria. Radiologie 1982;143(1):217-221. Link, Google Scholar
- 103. Giulian BB, Alvear DT. Prenatale ultrasonografische diagnose van foetale gastroschisis. Radiologie 1978;129(2):473-475. Link, Google Scholar
- 104. McGahan JP, Hanson F. Meconium peritonitis with accompanying pseudocyst: prenatal sonographic diagnosis. Radiologie 1983;148(1):125-126. Link, Google Scholar
- 105. Hughes MD, Nyberg DA, Mack LA, Pretorius DH. Fetal omphalocele: prenatal US detection of concurrent anomalies and other predictors of outcome. Radiologie 1989;173(2):371-376. Link, Google Scholar
- 106. Shaub M, Wilson R, Collea J. Fetal cystic lymphangioma (cystic hygroma): prepartum ultrasonic findings. Radiologie 1976;121(2):449-450. Link, Google Scholar
- 107. Chinn DH, Filly RA, Callen PW, Nakayama DK, Harrison MR. Congenital diaphragmatic hernia diagnosed prenatally by ultrasound. Radiology 1983;148(1):119-123. Link, Google Scholar
- 108. Benacerraf BR, Pober BR, Sanders SP. Nauwkeurigheid van foetale echocardiografie. Radiologie 1987;165(3):847-849. Link, Google Scholar
- 109. Benacerraf BR, Frigoletto FD Jr, Greene MF. Abnormal facial features and extremities in human trisomy syndromes: prenatal US appearance. Radiology 1986;159(1):243-246. Link, Google Scholar
- 110. Benacerraf BR, Frigoletto FD Jr, Cramer DW. Down syndrome: sonographic sign for diagnosis in the second-trimester foetus. Radiology 1987;163(3):811-813. Link, Google Scholar
- 111. Benacerraf BR, Nadel A, Bromley B. Identification of second-trimester fetuses with autosomal trisomy by use of a sonographic scoring index. Radiologie 1994;193(1):135-140. Link, Google Scholar
- 112. Lehman CD, Nyberg DA, Winter TC 3rd, Kapur RP, Resta RG, Luthy DA. Trisomy 13 syndrome: prenatal US findings in a review of 33 cases. Radiologie 1995;194(1):217-222. Link, Google Scholar
- 113. Winter TC, Uhrich SB, Souter VL, Nyberg DA. The “genetic sonogram”: comparison of the index scoring system with the age-adjusted US risk assessment. Radiology 2000;215(3):775-782. Link, Google Scholar
- 114. Johnson DD, Pretorius DH, Budorick NE et al. Foetale lip en primair gehemelte: drie-dimensionale versus tweedimensionale US. Radiologie 2000;217(1):236-239. Link, Google Scholar
- 115. Koning DL. Placental migration demonstrated by ultrasonography: a hypothesis of dynamic placentation. Radiology 1973;109(1):167-170. Link, Google Scholar
- 116. Mittelstaedt CA, Partain CL, Boyce IL Jr, Daniel EB. Placenta praevia: significance in the second trimester. Radiology 1979;131(2):465-468. Link, Google Scholar
- 117. Townsend RR, Laing FC, Nyberg DA, Jeffrey RB, Wing VW. Technical factors responsible for “placental migration”: sonographic assessment. Radiology 1986;160(1):105-108. Link, Google Scholar
- 118. Bowie JD, Rochester D, Cadkin AV, Cooke WT, Kunzmann A. Accuracy of placental localization by ultrasound. Radiology 1978;128(1):177-180. Link, Google Scholar
- 119. Goldberg BB. De identificatie van placenta praevia. Radiologie 1978;128(1):255-256. Link, Google Scholar
- 120. McGahan JP, Phillips HE, Reid MH, Oi RH. Sonografisch spectrum van retroplacentale bloeding. Radiologie 1982;142(2):481-485. Link, Google Scholar
- 121. Sauerbrei EE, Pham DH. Placental abruption and subchorionic hemorrhage in the first half of pregnancy: US appearance and clinical outcome. Radiology 1986;160(1):109-112. Link, Google Scholar
- 122. Nyberg DA, Mack LA, Benedetti TJ, Cyr DR, Schuman WP. Placental abruption and placental hemorrhage: correlation of sonographic findings with fetal outcome. Radiology 1987;164(2):357-361. Link, Google Scholar
- 123. Levine D, Hulka CA, Ludmir J, Li W, Edelman RR. Placenta accreta: evaluation with color Doppler US, power Doppler US, and MR imaging. Radiologie 1997;205(3):773-776. Link, Google Scholar
- 124. O’Malley BP, Toi A, deSa DJ, Williams GL. Ultrasound appearances of placental chorioangioma. Radiologie 1981;138(1):159-160. Link, Google Scholar
- 125. Spirt BA, Cohen WN, Weinstein HM. The incidence of placental calcification in normal pregnancies. Radiologie 1982;142(3):707-711. Link, Google Scholar
- 126. Ragozzino MW, Hill LM, Breckle R, Ellefson RD, Smith RC. The relationship of placental grade by ultrasound to markers of fetal lung maturity. Radiology 1983;148(3):805-807. Link, Google Scholar
- 127. Hadlock FP, Irwin JF, Roecker E, Shah YP, Deter RL, Rossavik IK. Ultrasound prediction of fetal lung maturity. Radiology 1985;155(2):469-472. Link, Google Scholar
- 128. Jeanty P. Fetal and funicular vascular anomalies: identification with prenatal US. Radiologie 1989;173(2):367-370. Link, Google Scholar
- 129. Sachs L, Fourcroy JL, Wenzel DJ, Austin M, Nash JD. Prenatale detectie van allantoïsche cysten in de navelstreng. Radiologie 1982;145(2):445-446. Link, Google Scholar
- 130. Fink IJ, Filly RA. Omphalocele associated with umbilical cord allantoic cyst: sonographic evaluation in utero. Radiologie 1983;149(2):473-476. Link, Google Scholar
- 131. Skibo LK, Lyons EA, Levi CS. First-trimester umbilical cord cysts. Radiologie 1992;182(3):719-722. Link, Google Scholar
- 132. Fong KW, Ohlsson A, Hannah ME et al. Prediction of perinatal outcome in foetuses suspected to have intrauterine growth restriction: Doppler US study of fetal cerebral, renal, and umbilical arteries. Radiologie 1999;213(3):681-689. Link, Google Scholar
- 133. Bowie JD, Clair MR. Fetal swallowing and regurgitation: observation of normal and abnormal activity. Radiologie 1982;144(4):877-878. Link, Google Scholar
- 134. Sivit CJ, Hill MC, Larsen JW, Lande IM. Polyhydramnios in het tweede trimester: evaluatie met US. Radiologie 1987;165(2):467-469. Link, Google Scholar
- 135. Patten RM, Mack LA, Harvey D, Cyr DR, Pretorius DH. Disparity of amniotic fluid volume and fetal size: problem of the stuck twin-US studies. Radiology 1989;172(1):153-157. Link, Google Scholar
- 136. Brown DL, Benson CB, Driscoll SG, Doubilet PM. Twin-twin transfusion syndrome: sonografische bevindingen. Radiology 1989;170(1 Pt 1):61-63. Link, Google Scholar
- 137. Sarti DA, Sample WF, Hobel CJ, Staisch KJ. Ultrasonic visualization of a dilated cervix during pregnancy. Radiologie 1979;130(2):417-420. Link, Google Scholar
- 138. Hertzberg BS, Kliewer MA, Farrell TA, DeLong DM. Spontaneously changing gravid cervix: clinical implications and prognostic features. Radiology 1995;196(3):721-724. Link, Google Scholar
- 139. Cooperberg PL, Carpenter CW. Real-time ultrasound as an aid in intrauterine transfusion. Radiology 1978;127(2):535-537. Link, Google Scholar
- 140. Benacerraf BR, Greene MF, Saltzman DH et al. Early amniocentesis for prenatal cytogenetic evaluation. Radiologie 1988;169(3):709-710. Link, Google Scholar
- 141. Cadkin AV, Ginsberg NA, Pergament E, Verlinski Y. Chorion villi sampling: een nieuwe techniek voor de opsporing van genetische afwijkingen in het eerste trimester. Radiologie 1984;151(1):159-162. Link, Google Scholar
- 142. Benacerraf BR, Barss VA, Saltzman DH, Greene MF, Penso CA, Frigoletto FD. Fetal abnormalities: diagnosis or treatment with percutaneous umbilical blood sampling under continuous US guidance. Radiology 1988;166(1 Pt 1):105-107. Link, Google Scholar
- 143. Evans MI, Sacks AJ, Johnson MP, Robichaux AG 3rd, May M, Moghissi KS. Sequential invasive assessment of foetal renal function and the intrauterine treatment of fetal obstructive uropathies. Obstet Gynecol 1991;77(4):545-550. Medline, Google Scholar
- 144. Tworetzky W, Wilkins-Haug L, Jennings RW et al. Balloon dilation of severe aortic stenosis in the fetus: potential for prevention of hypoplastic left heart syndrome-candidate selection, technique, and results of successful intervention. Circulation 2004;110(15):2125–2131. Crossref, Medline, Google Scholar
- 145. Werber J, Prasadarao PR, Harris VJ. Cervicale zwangerschap gediagnosticeerd door echografie. Radiologie 1983;149(1):279-280. Link, Google Scholar
- 146. Hann LE, Bachman DM, McArdle CR. Coexistent intrauterine and ectopic pregnancy: a reevaluation. Radiologie 1984;152(1):151-154. Link, Google Scholar
- 147. Frates MC, Benson CB, Doubilet PM et al. Cervicale ectopische zwangerschap: resultaten van conservatieve behandeling. Radiologie 1994;191(3):773-775. Link, Google Scholar