Începutul carierei cinematografice
În 1935, Fonda și-a făcut debutul în filmul The Farmer Takes a Wife, alături de colega de scenă Janet Gaynor. Deși crease rolul pe scenă, Fonda nu a fost prima alegere pentru versiunea de pe ecran. Munca sa a atras atenția criticilor pe scară largă. Într-o recenzie a filmului, Andre Sennwald de la The New York Times a scris în mod fortuit: „Domnul Fonda, la debutul său cinematografic, este steaua deosebită și strălucitoare a acestei ocazii. În rolul băiatului virtuos de la fermă, joacă cu o simplitate extrem de cuceritoare care îl va transforma rapid într-unul dintre cei mai atractivi actori de film de la noi.” Fonda a început imediat să facă filme americane de tip epic, inclusiv The Trail of the Lonesome Pine (1936) și a devenit un star de cinema recunoscut. În ciuda succesului său la Hollywood, Fonda a continuat să apară atât în filme, cât și în teatru la New York. S-a căsătorit cu cea de-a doua soție a sa, Frances Seymour Brokaw, în 1936. Au avut împreună doi copii, Jane și Peter, ambii devenind mai târziu actori.
În 1939, primul film al lui Fonda cu regizorul John Ford, Young Mr. Lincoln, a fost foarte apreciat. Acesta a marcat începutul unei asociații creative fructuoase. Fonda a apărut în multe dintre filmele lui Ford, la fel ca și o altă legendă a ecranului, John Wayne. După ce cei doi au realizat Drums Along the Mohawk (1939), Ford a fost nerăbdător să-l distribuie în rolul lui Tom Joad în versiunea ecranizată în 1940 a cărții lui John Steinbeck The Grapes of Wrath (Strugurii mâniei). Totuși, pentru a obține rolul, Fonda a trebuit să semneze un contract pe șapte ani cu 20th Century-Fox. Rezultatul a fost una dintre cele mai bune interpretări ale lui Fonda, una care i-a consolidat reputația de actor onest și puternic din punct de vedere emoțional. Din nefericire, contractul a însemnat, de asemenea, că Fonda a fost obligat să accepte roluri pe care, probabil, nu le-ar fi acceptat altfel. De exemplu, a apărut în comedia din 1941, Lady Eve. Deși a primit unele laude pentru această lucrare, genul în ansamblu nu a fost punctul său forte.
La începutul anilor 1940, în timpul debutului implicării americane în cel de-al Doilea Război Mondial, Fonda a vrut să servească în armată. Șeful 20th-Centur Fox, Darryl Zanuck,a lucrat în culise pentru a se asigura că acest lucru nu se va întâmpla. După ce Fonda a terminat „The Immortal Sergeant” și „The Ox-Bow Incident” în 1942, s-a oferit voluntar pentru Marina Statelor Unite, deși a fost scutit de serviciu. Fonda a lucrat în domeniul operațiunilor și al informațiilor de luptă aeriană. Pentru eroismul său, a primit Steaua de Bronz și o citare prezidențială. Înainte de a fi lăsat la vatră în 1945, Fonda a ajuns la gradul de locotenent.
După ce și-a încheiat serviciul militar, Fonda a revenit pentru scurt timp la film înainte de a se concentra pe teatru. După ce l-a interpretat cu calm și curaj pe Wyatt Earp în filmul My Darling Clementine (1946) al lui John Ford, Fonda a apărut în filmul Fort Apache (1948) al lui Ford. Rolul lui Fonda din Fort Apache a arătat o altă latură a abilităților sale actoricești: personajul său era mai întunecat, mai rău și puțin înfundat. A fost ultimul său rol principal în film timp de șapte ani.
În 1948, Fonda s-a întors pe Broadway și a jucat în Mister Roberts. Nu a ratat niciuna dintre cele 1077 de reprezentații ale spectacolului de lungă durată, iar mai târziu a afirmat că acesta a fost unul dintre rolurile sale preferate. Fonda a fost lăudat pentru realizările sale, primind aprecieri critice pentru interpretările sale autentice. Ulterior, a recreat rolul într-un turneu național. În timpul rulării lui Mister Roberts, căsnicia tumultuoasă a lui Fonda cu Frances Seymour Brokaw a luat sfârșit. Instabilă din punct de vedere mental în cea mai mare parte a căsniciei lor, aceasta s-a sinucis la 14 octombrie 1950, când Fonda i-a cerut divorțul. Fonda s-a căsătorit pentru a treia oară cu Susan Blanchard, la 28 decembrie 1950. El a adoptat-o pe fiica acesteia, Amy, dintr-o relație anterioară. Cuplul a divorțat în 1956.
În timp ce Fonda a continuat să apară pe Broadway în anii 1950, în piese precum Point of No Return (1951) și The Caine Mutiny Court Martial (1953), a revenit și la film. Primul său proiect a fost o versiune cinematografică a piesei Mister Roberts (1955). Aceasta a fost ultima colaborare dintre Fonda și John Ford, care a preluat conducerea regizorală la cererea lui Fonda. Cu toate acestea, cei doi aveau opinii complet opuse în materie de interpretare, ceea ce a dus la ciocniri fizice. Ford s-a îmbolnăvit și nu a mai putut finaliza lucrarea, astfel că Mervyn Le Roy a preluat regia. Cu toate acestea, Fonda nu a fost niciodată mulțumită de felul în care a ieșit filmul.
Fonda a avut un succes mixt cu filme de-a lungul anilor 1950, 1960 și 1970. Deși mulți critici au considerat că a fost distribuit greșit în rolul lui Pierre, alții i-au lăudat munca din Război și pace (1956). Singura dată când Fonda a acționat ca producător de film a fost pentru filmul Twelve Angry Men (1957), în care a avut și un rol principal ca jurat care salvează viața acuzatului. A jucat roluri politice în mai multe filme la începutul anilor 1960, inclusiv un rol de președinte al Statelor Unite în Fail-Safe (1963). Fonda a continuat să își exploreze latura întunecată jucând de mai multe ori roluri de răufăcători, în principal în westernuri precum Firecreek (1968) și Once Upon a Time in the West (1969) al lui Sergio Leone. Fonda s-a căsătorit cu cea de-a patra soție a sa, contesa Adfera Franchetti, la 10 martie 1957. Au divorțat în 1962. Fonda s-a căsătorit pentru a cincea și ultima oară cu modelul și stewardesa Shirlee Adams, în 1965.
Profesional, Fonda s-a concentrat pe teatru și televiziune. În 1959, a fost coproducător și protagonist al serialului de scurtă durată The Deputy. În 1962, s-a întors pe Broadway pentru a apărea în A Gift of Time cu Olivia De Havilland. Fonda a făcut o a doua încercare la un serial de televiziune în 1971-1972, în rolul patriarhului din The Smith Family. Unul dintre ultimele roluri majore de teatru ale lui Fonda a fost cel al lui Clarence Darrow într-un one-man show. Din 1974 până în 1975, Fonda a apărut în acest rol pe Broadway și într-un turneu național. Înainte de o reprezentație, s-a prăbușit în culise și a fost nevoit să i se instaleze un pacemaker pe inimă. Acest lucru a marcat începutul unor frecvente probleme de sănătate. În ciuda spitalizărilor frecvente, Fonda a continuat să lucreze.
Ultimul rol de film al lui Fonda a fost unul dintre cele mai memorabile și mai aclamate roluri ale sale. În 1981, a apărut în filmul On Golden Pond în rolul unui bătrân profesor irascibil care reflecta asupra vieții sale, încercând să se împace cu fiica sa (interpretată de fiica lui Fonda, Jane) și să-și înfrunte propriile temeri legate de moarte. Vincent Canby de la The New York Times a scris: „Domnul Fonda oferă una dintre cele mai mari interpretări din lunga și cu adevărat distinsa sa carieră. Iată o interpretare cinematografică de cel mai înalt nivel – când îl privești în On Golden Pond, vezi inteligența, forța și grația unui talent care se maturizează pe ecran de aproape 50 de ani.” Fonda a câștigat singurul său premiu Oscar pentru acest rol, cu puțin timp înainte de moartea sa. A murit din cauza unei insuficiențe cardiace la 12 august 1982, în Los Angeles, California. Avea 77 de ani.
.