Obiective de învățare:
După citirea articolului și susținerea testului, cititorul va fi capabil să:
■ Să explice cum schimbările tehnologice de-a lungul timpului au influențat diagnosticul imagistic
■ Să precizeze modul în care inovațiile din trecut au condus la practica actuală a radiologiei
■ Să descrie modul în care imagistica și imagi-terapiile ghidate de imagistică pot ajuta la îngrijirea pacienților
Declarație de acreditare și desemnare
SRNA este acreditată de către Consiliul de acreditare pentru educație medicală continuă (ACCME) pentru a oferi educație medicală continuă pentru medici. RSNA desemnează această activitate bazată pe jurnal pentru un maxim de 1,0 credit AMA PRA de categoria 1TM. Medicii trebuie să revendice doar creditul proporțional cu amploarea participării lor la activitate.
Declarație de dezvăluire
ACCME solicită ca RSNA, în calitate de furnizor acreditat de EMC, să obțină declarații de dezvăluire semnate de la autori, editori și recenzenți pentru această activitate. Pentru această activitate EMC bazată pe revistă, declarațiile de divulgare ale autorilor sunt enumerate la sfârșitul acestui articol.
Introducere
Până la descoperirea razelor X și introducerea lor în medicină, cu puțin peste un secol în urmă, asistenții obstetricali aveau puține cunoștințe despre ceea ce se întâmpla în interiorul uterului gravidei. Din acel moment și până la dezvoltarea ultrasonografiei medicale (US) începând cu anii 1960, imagistica sarcinii și a fătului în dezvoltare a rămas primitivă. Pe măsură ce tehnologia ecografică a avansat, aplicațiile sale în imagistica obstetricală s-au extins în mod dramatic. Astăzi, cu ajutorul scanării bidimensionale și tridimensionale (3D) în timp real și a ecografiei Doppler spectral și color, US oferă imagini detaliate ale fătului, placentei, cordonului ombilical, uterului, colului uterin și anexelor, precum și vizualizarea dinamică a inimii fetale, a mișcărilor fetale și a modelelor de respirație fetală. În timp ce alte modalități imagistice au fost utilizate pentru a obține imagini ale pacientei gravide, niciuna nu oferă siguranța, versatilitatea și rezoluția care să o egaleze pe cea oferită de SUA.
Prin anii 1980, radiologii au jucat un rol foarte central în cercetarea și practica clinică în domeniul imagisticii obstetricale. Acest lucru a început să se schimbe în urmă cu 2-3 decenii, în parte pentru că barierele de cost și de reglementare legate de radiații pentru intrarea în domeniu au devenit destul de scăzute. Începând cu aproximativ 1990, cea mai mare parte a inovației în US obstetricală provine de la obstetricieni și de la alți non-radiologi, iar numărul de publicații din acest domeniu care apar în Radiology și în alte reviste de radiologie generală a scăzut substanțial.
În această trecere în revistă a istoriei imagisticii pacientei gravide, vom trece în revistă trecutul și stadiul actual al diferitelor tehnologii de diagnostic imagistic. Accentul principal va fi pus pe imagistica US, în conformitate cu rolul său de a furniza majoritatea imagisticii în sarcină.
Historia modalităților de imagistică în obstetrică
Radiografia
Beneficiile radiografiei la gravide au fost prezentate pentru prima dată la cea de-a noua reuniune anuală a Societății Radiologice din America de Nord (RSNA) din Rochester, Minn, în decembrie 1923 și publicate în Radiology în 1924 de Dorland, un obstetrician/ginecolog de la Universitatea Loyola din Chicago, Ill (1), și de Stein și Arens, ambii obstetricieni/ginecologi de la Spitalul Michael Reese din Chicago (2). În aceste studii timpurii, autorii au descris utilizarea radiografiilor pentru a confirma sarcina prin vizualizarea structurilor osoase fetale, evaluarea poziției fetale (Fig. 1), estimarea vârstei gestaționale și diagnosticarea anomaliilor osoase fetale, cum ar fi acrondroplazia. În plus, aceștia au raportat utilizarea radiografiilor pentru a evalua pelvisul matern pentru deformări care ar putea cauza obstrucția travaliului. Aceștia au remarcat, ca și Edling (3), dificultățile tehnice de vizualizare a structurilor fetale din cauza întunecării de către coloana vertebrală și oasele pelviene materne, precum și a obezității materne (1-3). În acest moment al istoriei radiografiilor, nu se cunoșteau efecte nocive pentru făt (2).
Figura 1: Radiografia la o femeie însărcinată dintr-o publicație din 1924 (fig. 3 din referința 1) demonstrează fătul în prezentare decalară, cu capul (săgețile) în cadranul superior stâng.
Figura 1:
În decursul următoarelor 2 decenii, au apărut preocupări cu privire la potențialul razelor X de a afecta fătul (4,5). Murphy (4) a raportat o rată crescută de anomalii grave, inclusiv microcefalie și întârzieri în dezvoltare, la nou-născuții femeilor iradiate după concepție în comparație cu cele iradiate înainte de concepție. El a recomandat ca expunerea la radiații să fie redusă la minimum în timpul sarcinii și să se limiteze la radiografii diagnostice, nu terapeutice. Pe baza studiilor pe animale, Russell și Russell (5) au concluzionat că embrionul este probabil foarte susceptibil de a dezvolta malformații dacă este expus la radiații, chiar și la doze mici, în special în timpul perioadei critice de dezvoltare timpurie, între 4 și 8 săptămâni de gestație. Dozele mari ar putea provoca avorturi spontane. Aceștia au recomandat evitarea expunerii la radiații în cazul în care o pacientă ar putea fi însărcinată și au pledat pentru protejarea pelvisului femeilor care sunt supuse radiografiei altor zone în afară de pelvis.
În ciuda acestor avertismente, radiografiile au continuat să fie utilizate pentru pelvimetria maternă și cefalometria fetală în încercarea de a preveni complicațiile la naștere în cazul în care fătul era prea mare pentru a intra prin canalul de naștere din cauza disproporției cefalopelvine (6-8). În plus, au fost studiate și alte câteva utilizări diagnostice. Acestea au inclus încercarea de a determina localizarea placentei pentru a diagnostica placentele joase (9,10) și amniografia (Fig. 2), instilarea de substanță de contrast în cavitatea amniotică pentru a evalua înghițirea fetală, a diagnostica decesul fetal (11) și a diagnostica sarcinile molare (12). Amniografia cu raze X a fost utilizată, de asemenea, pentru transfuzii de sânge fetal în abdomenul fetal prin vizualizarea materialului de contrast în tractul intestinal fetal pentru a localiza locul de injectare (13).
Figura 2a: Amniograme la o femeie însărcinată dintr-o publicație din 1965 obținute (a) la 30 de minute, (b) 90 de minute și (c) la 3 ore după injectarea substanței de contrast în cavitatea amniotică și (d) după naștere (figurile 1-4 din referința 11). În a, substanța de contrast se observă în principal în cavitatea amniotică (∗), deși se observă o cantitate mică în esofag și stomac (săgeți). La 90 de minute (b), substanța de contrast se observă în intestinul subțire fetal (săgeată). La 3 ore (c), substanța de contrast se observă în interiorul colonului fetal (săgeată). După naștere (d), se observă material de contrast rezidual în colonul fetal.
Figura 2a:
Figura 2b: Amniograme la o femeie însărcinată dintr-o publicație din 1965 obținute (a) la 30 de minute, (b) la 90 de minute și (c) la 3 ore după injectarea substanței de contrast în cavitatea amniotică și (d) după naștere (figurile 1-4 din referința 11). În a, substanța de contrast se observă în principal în cavitatea amniotică (∗), deși se observă o cantitate mică în esofag și stomac (săgeți). La 90 de minute (b), substanța de contrast se observă în intestinul subțire fetal (săgeată). La 3 ore (c), substanța de contrast se observă în interiorul colonului fetal (săgeată). După naștere (d), se observă substanță de contrast reziduală în colonul fetal.
Figura 2b:
Figura 2c: Amniograme la o femeie însărcinată dintr-o publicație din 1965 obținute (a) la 30 de minute, (b) la 90 de minute și (c) la 3 ore după injectarea substanței de contrast în cavitatea amniotică și (d) după naștere (figurile 1-4 din referința 11). În a, substanța de contrast se observă în principal în cavitatea amniotică (∗), deși se observă o cantitate mică în esofag și stomac (săgeți). La 90 de minute (b), substanța de contrast se observă în intestinul subțire fetal (săgeată). La 3 ore (c), substanța de contrast se observă în interiorul colonului fetal (săgeată). După naștere (d), se observă material de contrast rezidual în colonul fetal.
Figura 2c:
Figura 2d: Amniograme la o femeie însărcinată dintr-o publicație din 1965 obținute (a) la 30 de minute, (b) la 90 de minute și (c) la 3 ore după injectarea substanței de contrast în cavitatea amniotică și (d) după naștere (figurile 1-4 din referința 11). În a, substanța de contrast se observă în principal în cavitatea amniotică (∗), deși se observă o cantitate mică în esofag și stomac (săgeți). La 90 de minute (b), substanța de contrast se observă în intestinul subțire fetal (săgeată). La 3 ore (c), substanța de contrast se observă în interiorul colonului fetal (săgeată). După naștere (d), se observă material de contrast rezidual în colonul fetal.
Figura 2d:
Până în 1975, fuseseră adunate dovezi solide care demonstrau că expunerea la radiații în timpul sarcinii provoacă avorturi spontane, duce la efecte nocive grave pentru făt, inclusiv la creșterea riscului de leucemie și alte malignități, și modifică raportul de sex al nou-născutului (14). Aproximativ în același timp, SUA a apărut ca o modalitate alternativă de imagistică a pacientei gravide, astfel încât utilizarea radiografiilor la aceste paciente a scăzut rapid.
Radiografia continuă să fie utilizată în timpul sarcinii pentru indicații nonobstetricale, deși cu precauție. În general, se încearcă evitarea expunerii în timpul sarcinii timpurii, iar pelvisul este ecranat ori de câte ori este posibil (15).
Scintigrafia
Practic nu au fost aplicate tehnici de imagistică de medicină nucleară la pacienta obstetricală, cu excepția câtorva studii din anii 1960 care au folosit indiu 113m (Fig. 3) sau albumina serică umană iodată radioactivă pentru a determina localizarea placentei (16-18). În anii 1960, unii practicieni au folosit scanarea cu radioizotopi pentru a localiza placenta înainte de amniocenteză (13). Aceste abordări diagnostice nu au fost niciodată adoptate pe scară largă.
Figura 3: Scintigrafia placentei previa. A, vederea anterioară arată placenta previa pe partea dreaptă a uterului. B, Vederea laterală dreaptă arată că placenta este înfășurată complet în jurul zonei osului cervical intern (fig. 2A și 2B din referința 17).
Figura 3:
Imagistică CT
Tomografia computerizată (CT) a devenit disponibilă pe scară largă aproximativ în același timp în care SUA a apărut ca modalitate de imagistică. Din cauza riscurilor expunerii la radiații, CT a fost rareori utilizată pentru a evalua sarcina sau fătul. Un studiu a demonstrat că tomografia computerizată cu doză mică (Fig. 4) ar putea fi utilizată în locul radiografiei convenționale ca metodă precisă pentru evaluarea disproporției cefalopelvine (19). Cu toate acestea, această tehnică este utilizată rar.
Figura 4a: (a) Radiografia digitală laterală arată măsurarea conjugatului adevărat (intrarea pelviană) și (b) scanarea CT axială prin mijlocul pelvisului arată măsurarea distanței interspinoase (diametrul mijlociu al pelvisului) cu ajutorul cursorilor electronici (figurile 1 și 3 din referința 19).
Figura 4a:
Figura 4b: (a) Radiografia digitală laterală arată măsurarea conjugatului adevărat (intrarea pelviană) și (b) scanarea CT axială prin mijlocul pelvisului arată măsurarea distanței interspinoase (diametrul mijlociu al pelvisului) cu ajutorul cursorilor electronici (figurile 1 și 3 din referința 19).
Figura 4b:
În ciuda avertismentelor din ce în ce mai mari cu privire la expunerea fătului la radiații, utilizarea CT în sarcină a crescut rapid în acest ultim deceniu pentru indicații care nu au legătură cu sarcina în sine. O instituție a raportat o creștere de cinci ori a utilizării CT la femeile gravide din 1997 până în 2006, în timp ce ratele altor tipuri de imagistică care implică radiații ionizante, cum ar fi radiografia pe peliculă simplă și studiile de medicină nucleară, au crescut minim (15).
Imagistică RM
Rezonanța magnetică (RM) a debutat pe scena imagistică în anii 1980, oferind o nouă modalitate de imagistică transversală care nu folosea radiații ionizante. În primul său deceniu, principala utilizare a imagisticii prin RM la pacienta gravidă a fost evaluarea anatomiei și patologiei materne (20-22). Torsiunea ovariană și sarcina molară hidatiformă s-au numărat printre primele diagnostice descrise. Imagistica prin RM a fost utilizată, de asemenea, pentru evaluarea coloanei vertebrale materne, evitându-se în același timp expunerea la radiații a fătului în curs de dezvoltare (20-22).
Pe măsură ce tehnologia de imagistică prin RM s-a îmbunătățit, permițând o achiziție mai rapidă a imaginilor, aceasta a căpătat un rol în evaluarea anomaliilor fetale. Până la începutul secolului, imagistica prin RM a devenit un adjuvant important al US atât pentru evaluarea complicațiilor materne ale sarcinii, cât și pentru evaluarea complementară a anomaliilor fetale (23-30). Imagistica prin rezonanță magnetică este deosebit de utilă în diagnosticarea și caracterizarea anomaliilor sistemului nervos central fetal, unde structuri precum cortexul cerebral, fosa posterioară, trunchiul cerebral, corpul calos și ventriculii cerebrali pot fi imaginate mai bine decât prin US, în special în timpul celui de-al treilea trimestru (Fig. 5) (23,27-30). În plus, imagistica prin RM poate juca acum un rol în estimarea volumului pulmonar fetal la fetușii cu anomalii toracice, cum ar fi hernia diafragmatică congenitală, malformația congenitală a căilor respiratorii pulmonare și atrezia bronșică (31-37).
Figura 5a: Agenezie fetală a corpului calos. (a) Scanarea US transversală obținută la 35 de săptămâni de vârstă gestațională arată colpocefalie cu coarne frontale în formă de fantă și zone de ecogenitate crescută (săgeți) care căptușesc ventriculul. (b) Imaginea RM transversală ponderată în T2 arată constatări similare cu zone de intensitate scăzută a semnalului care se proiectează în ventricul (săgeți) (fig. 2a și 2b din referința 30).
Figură 5a:
Figură 5b: Agenezia fetală a corpului calos. (a) Scanarea US transversală obținută la 35 de săptămâni de vârstă gestațională arată colpocefalie cu coarne frontale în formă de fantă și zone de ecogenitate crescută (săgeți) care căptușesc ventriculul. (b) Imaginea RM transversală ponderată în T2 arată constatări similare cu zone de intensitate scăzută a semnalului care se proiectează în ventricul (săgeți) (fig. 2a și 2b din referința 30).
Figura 5b:
În timp ce US este modalitatea imagistică primară pentru evaluarea durerii abdominale și a altor simptome materne în timpul sarcinii, imagistica RM este acum modalitatea imagistică de elecție atunci când diagnosticul nu poate fi pus cu US. Apendicita și alte afecțiuni gastrointestinale, precum și anomaliile hepatobiliare și genito-urinare, pot fi adesea diagnosticate cu ajutorul imagisticii prin rezonanță magnetică în timpul sarcinii (Fig. 6) (38-42).
Figura 6a: Imagini RMN cu un singur focar fast spin-echo la o femeie cu apendicită acută la vârsta gestațională de 20 de săptămâni. (a) Imaginea coronală saturată de grăsime arată apendice mărit (săgeată) în cadranul inferior drept cu conținut cu intensitate mare a semnalului în lumen și intensitate crescută a semnalului periapendicular (vârfuri de săgeată) datorită inflamației. C = cecum. (b) Imaginea sagitală demonstrează mai bine intensitatea înaltă a semnalului central datorată lichidului din apendicele distensat și obstrucționat (săgeată) și peretele apendicular îngroșat și edematos; cu toate acestea, edemul periapendicular nu este la fel de bine descris din cauza lipsei de saturație a grăsimii. U = uter, (fig. 3a și 3b din referința 40).
Figura 6a:
Figura 6b: Imagini RMN de spin-eco rapid cu o singură lovitură la o femeie cu apendicită acută la vârsta gestațională de 20 de săptămâni. (a) Imaginea coronală saturată de grăsime arată apendice mărit (săgeată) în cadranul inferior drept cu conținut cu intensitate mare a semnalului în lumen și intensitate crescută a semnalului periapendicular (vârfuri de săgeată) datorită inflamației. C = cecum. (b) Imaginea sagitală demonstrează mai bine intensitatea înaltă a semnalului central datorată lichidului din apendicele distensat și obstrucționat (săgeată) și peretele apendicular îngroșat și edematos; cu toate acestea, edemul periapendicular nu este la fel de bine descris din cauza lipsei de saturație a grăsimii. U = uter, (fig. 3a și 3b din referința 40).
Figura 6b:
Imagistica US în obstetrică
Istoria dezvoltării tehnologice a US
Dezvoltarea US ca tehnologie de diagnostic a început la sfârșitul anilor 1940 și în anii 1950 sub denumirea de US în mod A, sau în mod de amplitudine. O singură undă sonoră de înaltă frecvență era transmisă în corp, iar semnalele undelor reflectate erau înregistrate atunci când se întorceau la sursa de semnal, numită transductor. Semnalele care se întorceau, sau ecourile, puteau fi reprezentate pe un grafic în funcție de timpul scurs de la transmisie până la întoarcere, iar distanța până la fiecare structură reflectantă putea fi calculată, pe baza vitezei cunoscute a undei ultrasonore în timp ce se deplasează prin țesut. Această tehnică s-a dovedit a fi precisă pentru localizarea capului fetal și pentru măsurarea dimensiunii capului. Prima lucrare privind imagistica cu ultrasunete prezentată la reuniunea anuală a RSNA a fost lucrarea din 1965 a doctorului Barry Goldberg privind măsurarea capului fetal, un studiu care a fost publicat ulterior în Radiology în 1966 (43,44). În studiul său, Goldberg a demonstrat modul în care US în mod A poate fi folosit pentru a măsura dimensiunea capului fetal la nivelul diametrului biparietal (Fig. 7) și a raportat că această metodă este sigură și precisă, cu o corelație excelentă a măsurătorilor prenatale ale capului cu dimensiunea capului postnatal (43).
Figura 7: Scanare US în mod A (parte din Fig 2 din referința 43) a dimensiunii capului fetal dintr-o publicație din 1966. Graficul semnalului care revine din unda ecografică la o femeie însărcinată demonstrează două vârfuri la o distanță de 90 mm, reprezentând diametrul biparietal al capului fetal.
Figura 7:
La scurt timp după introducerea US cu undă A, a fost dezvoltat Doppler cu undă continuă și aplicat la pacienta gravidă. Doppler-ul cu undă continuă utilizează emisia continuă a unei unde de frecvență stabilă de-a lungul unei linii proiectate de la transductor, iar semnalele de întoarcere sunt evaluate pentru a identifica modificările de frecvență. Aceste modificări, denumite efect Doppler, se datorează reflectării undei sonore de către structurile în mișcare, cum ar fi sângele care se îndepărtează sau se apropie de transductor. Modificările de frecvență în timp pot fi reprezentate pe un grafic, care poate fi utilizat pentru monitorizarea ritmului cardiac fetal (Fig. 8), precum și pentru alte aplicații (44,45). Cu toate acestea, o limitare a Doppler-ului cu undă continuă este că nu se poate determina locația semnalelor de flux, deoarece transmisia este continuă, astfel încât nu se poate determina timpul necesar pentru ca impulsul reflectat să se întoarcă la transductor.
Figura 8: Doppler cu undă continuă (fig. 1 din referința 45) dintr-o publicație din 1967 demonstrează diverse aplicații ale detectorului de impulsuri ultrasonice.
Figura 8:
La mijlocul anilor 1960, a fost dezvoltat modul M (motion-mode) US. Această metodă utilizează transmiterea de unde ultrasonore repetate în mod A, cu detectarea ulterioară a undelor reflectate de-a lungul liniei de transmisie. Reflexiile puteau fi reprezentate grafic în timp, arătând modificările care au loc la diferite adâncimi față de transductor. Valoarea US în modul M pentru măsurarea ritmului cardiac fetal a fost recunoscută rapid (44). În plus, puteau fi documentate mișcările fetale.
Un progres major în imagistica US a avut loc la începutul anilor 1970, când a fost dezvoltată imagistica statică în modul B (modul de luminozitate). Această tehnologie a oferit primele imagini bidimensionale ale uterului gravidei și ale fătului în dezvoltare. Undele ecografice au fost transmise de-a lungul unei serii de linii pe măsură ce transductorul era deplasat de-a lungul corpului. Semnalele reflectate erau trasate adiacent unul lângă celălalt pentru a crea o imagine pe un monitor de televiziune. Datorită capacității de a vizualiza capul fătului, a fost posibil să se rafineze planul de măsurare a diametrului biparietal pentru a îmbunătăți precizia (Fig. 9). Măsurătorile US ale capului fetal puteau fi efectuate acum în mod mai fiabil și mai sigur, fără a expune fătul la radiații ionizante (44,46).
Figura 9: Scanările US în secțiune transversală în modul B (fig. 1 din referința 46) ale craniilor fetale demonstrează un ecou de la structurile liniei mediane ale creierului fetal, asigurând că secțiunea transversală se află în planul biparietal sau în apropierea acestuia.
Figura 9:
Început, US în mod B producea imagini bistabile constând în puncte albe pe un fond negru sau invers. Până la mijlocul anilor 1970, imaginile în mod B au devenit mai sofisticate, deoarece amplitudinea semnalelor de întoarcere a fost convertită într-o scară de gri, semnalele de amplitudine mai mare apărând mai albe pe monitorul US decât cele de amplitudine mai mică. Acum a devenit posibil să se distingă diferite tipuri de țesuturi, cu structuri osoase albe distincte de țesutul solid gri și fluidul negru (44,47,48).
Următoarea evoluție importantă a fost ecografia în timp real (44,49). Au fost dezvoltate transductoare US care puteau achiziționa mai multe imagini pe secundă, actualizând imaginea US de pe monitor suficient de repede pentru a părea a fi în mișcare continuă. La sfârșitul anilor 1970 și începutul anilor 1980, imagistica în timp real a înlocuit scanările B statice. Imagistica US în timp real a fost extrem de valoroasă pentru pacientul obstetrician. Multe mai multe structuri anatomice fetale puteau fi evaluate fără a fi distorsionate de mișcările fetale. Structurile intracraniene fetale puteau fi vizualizate, la fel ca și coloana vertebrală, rinichii, stomacul și vezica urinară. Măsurătorile, altele decât diametrul biparietal, cum ar fi circumferința abdominală fetală și lungimea femurului, ar putea fi acum obținute în mod reproductibil pentru a evalua creșterea fetală. Locația precisă a placentei ar putea fi determinată și ar putea fi evaluat volumul lichidului amniotic (49).
Din anii 1980 până în prezent, noile tehnologii de transducție și puterea de calcul îmbunătățită au facilitat îmbunătățiri rapide ale US în timp real la scară de gri și dezvoltarea de noi capacități pentru sistemele US. Transductoarele transvaginale, dezvoltate la mijlocul și sfârșitul anilor 1980, au oferit imagini de înaltă rezoluție ale uterului și ovarelor, permițând o evaluare mai timpurie și mai bună a sarcinii decât era posibil anterior (35,50-54). Aproximativ în același timp, Doppler cu unde pulsate, care afișează deplasarea Doppler dintr-o anumită locație, a fost încorporat în sistemele US. Această tehnologie Doppler permite evaluarea fluxului sanguin de-a lungul ciclului cardiac pentru a determina viteza maximă și a evalua configurația formei de undă de la un anumit vas sau structură. La începutul anilor 1990, Doppler color, care oferă o afișare codificată color a direcției și vitezei fluxului sanguin suprapusă peste imaginea pe scară de gri, a devenit disponibilă pe scară largă și a oferit informații în timp real despre prezența fluxului sanguin în vase și organe (44). Acest lucru a fost deosebit de util la pacientele din obstetrică pentru a evalua fluxul sanguin în cordonul ombilical, placentă și inima fetală.
În general, fiecare nou progres în US, de la modul A la modul B, de la statică la statică pe scară de gri la scanare în timp real la scanare transvaginală la Doppler cu unde pulsate la Doppler color, a fost adoptat foarte rapid în armamentul de diagnostic în obstetrică. Acest lucru a dus la diagnosticarea mai precisă și mai rapidă a anomaliilor fetale și a complicațiilor obstetricale. O excepție de la această adoptare rapidă a fost US volumetric, sau 3D. Deși imagistica 3D a fost dezvoltată încă din anii 1980 pentru alte modalități, cum ar fi CT (55), dezvoltarea și adoptarea US 3D a fost lentă pe parcursul anilor 1990, probabil din cauza rezoluției slabe a imaginii și a vitezei reduse de procesare a computerului. Au apărut treptat studii care discută despre US 3D static și în timp real (numit și US cvadridimensional) și despre valoarea acestora pentru evaluarea fătului (56-60), dar aceste tehnici au fost adoptate lent în practica clinică. Abia după câțiva ani în secolul XXI, US 3D și cvadridimensional au devenit în cele din urmă disponibile pe scară largă (61). Cu capacitățile de achiziție 3D, a devenit posibilă stocarea volumelor care puteau fi manipulate după ce examinarea a fost finalizată și pacientul a părăsit cabinetul US. Medicii interpreți nu mai trebuiau să se bazeze pe imagini selectate ale structurilor fetale, ci puteau vizualiza întregul făt prin vizualizarea volumelor stocate (Fig. 10a) (61). Cu toate acestea, în ciuda disponibilității pe scară largă, utilizarea prelucrării postexaminare a volumelor 3D pentru interpretare este încă neobișnuită.
Figura 10a: US tridimensională a fătului. (a) Afișarea multiplanară a volumului US 3D arată capul fetal în trei orientări în unghiuri drepte una față de cealaltă (fig. 1 din referința 61). (b) Scanare US cu redarea pe suprafață a feței fetale. (c) Fereastra osoasă aplicată la un volum al coloanei vertebrale fetale demonstrează o hemivertebră cu două vertebre parțiale pe o parte (vârfuri de săgeată) care converg către una pe cealaltă parte (săgeată).
Figura 10a:
Figura 10b: US tridimensional al fătului. (a) Afișarea multiplanară a volumului US 3D arată capul fetal în trei orientări în unghiuri drepte una față de cealaltă (fig. 1 din referința 61). (b) Scanare US cu redarea pe suprafață a feței fetale. (c) Fereastra osoasă aplicată la un volum al coloanei vertebrale fetale demonstrează o hemivertebră cu două vertebre parțiale pe o parte (vârfuri de săgeată) care converg către una pe cealaltă parte (săgeată).
Figura 10b:
Figura 10c: US tridimensional al fătului. (a) Afișarea multiplanară a volumului US 3D arată capul fetal în trei orientări în unghiuri drepte una față de cealaltă (fig. 1 din referința 61). (b) Scanare US cu redarea pe suprafață a feței fetale. (c) Fereastra osoasă aplicată la un volum al coloanei vertebrale fetale demonstrează o hemivertebră cu două vertebre parțiale pe o parte (vârfuri de săgeată) care converg către una pe cealaltă parte (săgeată).
Figura 10c:
Un factor major care propulsează utilizarea US 3D în obstetrică este presiunea pacienților de a-și vedea fătul în 3D (fig. 10b). Tehnicile de redare a suprafețelor oferă imagini izbitor de realiste, care, pe lângă faptul că îi emoționează pe părinți, permit demonstrarea unor anomalii, cum ar fi fisurile faciale. Alte tehnici de manipulare a volumelor fătului pot fi, de asemenea, utile pentru evaluarea unui număr de anomalii, în special a celor care implică fața și sistemul scheletic. De exemplu, aplicarea setărilor de fereastră osoasă la un volum dobândit permite vizualizarea detaliilor osoase ale vertebrelor pentru a facilita diagnosticarea hemivertebrelor (Fig. 10c) sau pentru a determina nivelul unui meningomielocel.
Alte două tehnologii americane au devenit disponibile recent, dar abia au pătruns în imagistica obstetricală. Prima implică utilizarea agenților de contrast US, care nu sunt utilizați pe scară largă în Statele Unite pentru aplicații non-cardiace, în parte din cauza lipsei de aprobare a acestor agenți de către Food and Drug Administration. Cel puțin un studiu din Regatul Unit a demonstrat că substanța de contrast poate ajuta la determinarea corionicității unei gestații gemelare (62), o aplicație cu valoare și utilizare limitate, deoarece US fără substanță de contrast poate, în general, să îndeplinească acest obiectiv. A doua tehnologie la orizont este elastografia US, care oferă o evaluare calitativă și cantitativă a rigidității țesuturilor. Recent aprobată pentru utilizare în Statele Unite, există unele dovezi că această modalitate poate fi utilă pentru monitorizarea colului uterin în timpul sarcinii (63).
Rolul actual al US în obstetrică
Imagistica US s-a dovedit a fi un instrument de diagnostic extrem de valoros în primul trimestru de sarcină. De la apariția US ca modalitate imagistică de elecție pentru obstetrică, un obiectiv al cercetării a fost descrierea succesiunii etapelor normale la începutul sarcinii. Sacul gestațional este vizibil pentru prima dată la ecografia transvaginală la aproximativ 5 săptămâni de vârstă gestațională, când apare ca o mică structură chistică intrauterină (Fig. 11a). Pe parcursul săptămânii următoare, diametrul mediu al sacului crește cu o rată de 1 mm pe zi. Sacul vitelinic, o mică structură circulară în interiorul sacului gestațional, este vizibil pentru prima dată la 5,5 săptămâni. Embrionul, cu mișcări cardiace pâlpâitoare, este în general vizibil la 6 săptămâni. Lungimea embrionului sau a fătului, măsurată ca lungime de la coroană la crupă, este de 3 mm la 6 săptămâni și crește la aproximativ 70 mm până la sfârșitul primului trimestru (64).
Figura 11a: Ecografii normale în primul trimestru. (a) Scanarea US transvaginală la 5 săptămâni de gestație arată o mică colecție rotunjită de lichid în mijlocul uterului (fig. 6b din referința 78). (b) Pe scanarea 3D achiziționată cu tehnologia actuală la 9 săptămâni de gestație, capul, membrele și inserția cordonului ombilical sunt identificabile.
Figura 11a:
Figura 11b: Ecografii normale în primul trimestru. (a) Scanarea US transvaginală la 5 săptămâni de gestație arată o mică colecție rotunjită de lichid în mijlocul uterului (fig. 6b din referința 78). (b) Pe scanarea 3D achiziționată cu tehnologia actuală la 9 săptămâni de gestație, capul, membrele și inserția cordonului ombilical sunt identificabile.
Figura 11b:
Informațiile despre rezultatele normale ale examenului US în primul trimestru au două aplicații clinice importante: atribuirea vârstei gestaționale și diagnosticarea eșecului precoce al sarcinii (avort spontan). De la 5 până la 6 săptămâni, înainte de vizualizarea embrionului, sarcinile pot fi datate fie pe baza diametrului mediu al sacului, fie pe baza conținutului sacului gestațional. Utilizând această din urmă abordare, vârsta gestațională este atribuită ca fiind de 5 săptămâni dacă există un sac gestațional fără structuri interne identificabile, de 5,5 săptămâni dacă există un sac gestațional cu sac vitelin, dar fără embrion, și de 6 săptămâni dacă este vizibil un embrion de până la 3-4 mm. De la 6 săptămâni încolo, datarea se bazează pe lungimea de la coroană la crupă (64).
Când o sarcină timpurie nu îndeplinește reperele ecografice normale așteptate, trebuie suspectat eșecul sarcinii (65). Până la începutul anilor 1990, criteriile general acceptate pentru eșecul sarcinii includeau un diametru mediu al sacului de cel puțin 8 mm fără sac vitelinic vizibil sau 16 mm fără embrion la ecografia transvaginală (53), sau o lungime de la coroană la crupă de cel puțin 5 mm fără bătăi ale inimii vizibile (54). De atunci, însă, a devenit evident că aceste criterii nu sunt infailibile (66), iar în prezent se folosesc criterii mai stricte: un diametru mediu al sacului de cel puțin 25 mm fără embrion sau o lungime de 7 mm de la cap la coamă fără bătăi ale inimii (67). Constatările US care sunt suspecte, dar nu definitive, pentru eșecul sarcinii includ dimensiunea mică a sacului gestațional, forma neregulată a sacului, sacul vitelin mare, amniosul gol și altele (65,67-69).
Când embrionul este vizibil pentru prima dată pe o scanare US, la aproximativ 6 săptămâni de gestație, și timp de 1-2 săptămâni după aceea, nu pot fi identificate clar alte structuri anatomice în afară de inima care bate. Până la aproximativ 8 săptămâni de gestație, unele structuri anatomice încep să fie perceptibile (Fig. 11b). Două structuri normale care sunt vizibile la această vârstă sau la scurt timp după această vârstă sunt hernia intestinală fiziologică (70) și rombencefalul din cadrul creierului fetal (71). O altă caracteristică anatomică vizibilă la mijlocul sau la sfârșitul primului trimestru este o zonă hipoecogenă în partea posterioară a gâtului, denumită transluciditatea nucală. În anii 1990, a devenit evident că îngroșarea translucenței nucale indică un risc ridicat de trisomie 21 și alte forme de aneuploidie, precum și de anomalii structurale (72). Deși cercetările ulterioare privind diagnosticarea aneuploidiei și a anomaliilor structurale au continuat din anii 1990, majoritatea acestor lucrări au fost publicate în afara literaturii de radiologie.
Nu toate sarcinile se implantează în interiorul uterului. Mai degrabă, unele se implantează în locații ectopice în afara cavității uterine. Atunci când o femeie se prezintă cu sângerări sau dureri la începutul sarcinii, o distincție cheie este dacă sarcina este intrauterină sau ectopică. Dacă US demonstrează o colecție de lichid intrauterin care conține un sac vitelin sau un embrion, atunci diagnosticul de sarcină intrauterină poate fi pus cu certitudine. Cu toate acestea, apare o dilemă de diagnostic atunci când US demonstrează o colecție de lichid intrauterin fără conținut vizibil, deoarece înainte de 1980 era recunoscut faptul că o astfel de constatare poate fi prezentă la o femeie cu o sarcină intrauterină sau ectopică (73). Lichidul intrauterin la femeile cu sarcini ectopice a primit o varietate de termeni, inclusiv sac pseudogestațional (74), ghips decidual (73) și chist decidual (75). Un număr de studii de la începutul până la mijlocul anilor 1980 au evaluat semnele ecografice pentru a ajuta la distingerea sacilor gestaționali intrauterini de sacii pseudogestaționali. Primul dintre acestea, semnul sacului dublu, a fost descris ca o colecție de lichid intrauterin înconjurată de două inele ecogene (74,76). Raționamentul pentru acest semn este că un sac gestațional este înconjurat parțial de două straturi de deciduă, în timp ce doar un singur strat de deciduă înconjoară lichidul din cavitatea uterină care poate fi observat la femeile cu sarcină ectopică. Un al doilea semn, semnul intradecidual, a fost descris ca o colecție de lichid localizată de o parte a unei linii ecogene care reprezintă cavitatea uterină colapsată (77). Raționamentul pentru acest semn este că sarcinile intrauterine sunt implantate în decidua adiacentă cavității uterine, în timp ce lichidul intrauterin la femeile cu sarcini ectopice este localizat, în general, în cavitatea uterină propriu-zisă.
Studii efectuate la începutul și mijlocul anilor 1980 au constatat că semnul sacului dublu și semnul intradecidual erau sensibile și specifice, cu valori predictive bune: Prezența unui semn a fost diagnostică pentru sarcina intrauterină, iar absența lor a fost sugestivă pentru sarcina ectopică (74,77). Un aspect esențial în ceea ce privește descrierea timpurie a acestor semne este că ele au fost definite pe baza aspectului sacului gestațional la ecografia transabdominală. Ecografia transvaginală, care a început să fie utilizată pe scară largă începând cu sfârșitul anilor 1980, a oferit o nouă modalitate de a vedea sacii gestaționali mai devreme în timpul sarcinii și cu mai multe detalii. Prin urmare, nu este surprinzător faptul că aceste semne descrise anterior sunt mult mai puțin utile cu tehnologia US actuală (78). Sacii gestaționali pot fi acum văzuți atunci când au un diametru de doar 2-3 mm, iar aceste mici colecții de lichid au adesea un aspect chistic generic, fără caracteristici speciale (Fig. 11a). Abordarea prudentă la o femeie cu un test de sarcină pozitiv, pe baza rezultatelor US transvaginale, este de a interpreta orice colecție lichidiană rotundă sau ovală în partea centrală ecogenă a uterului ca fiind o sarcină intrauterină probabilă.
În încercarea de a veni cu abordări diagnostice pentru sarcina ectopică, studiile au examinat rezultatele ecografice anexiale în cazul sarcinii ectopice. În timp ce US transabdominal s-a dovedit a fi un instrument util în diagnosticarea sarcinii ectopice (48), ecografia transvaginală s-a dovedit a fi net superioară (50,79). Cu această din urmă tehnică, majoritatea femeilor cu sarcină ectopică prezintă anomalii anexiale care sunt fie definitive pentru sarcina ectopică, cum ar fi un sac gestațional anexial cu bătăi cardiace și/sau sac vitelin (Fig. 12) (79,80), fie sugestive pentru sarcina ectopică, cum ar fi un inel tubar, o masă anexială sau lichid pelvin liber (50,79-81). La o femeie cu un test de sarcină pozitiv, dacă un US transvaginal demonstrează o anomalie anexială și nicio sarcină intrauterină, rezultatele trebuie interpretate ca fiind o sarcină ectopică probabilă. Prezența unei cantități mari de lichid pelvin liber este îngrijorătoare pentru o sarcină ectopică ruptă, dar nu este diagnostică (82).
Figura 12: Sarcina ectopică. Scanarea US transvaginală (fig. 1a din referința 82) a anexelor demonstrează un sac gestațional (săgeți) care conține un sac vitelin, situat adiacent ovarului (Ov).
Figura 12:
Câteva femei cu sarcină ectopică nu au constatări anormale la US. Pentru a ajuta la diagnosticul de sarcină ectopică la aceste femei, a fost introdus conceptul de „nivel discriminant” al gonadotropinei corionice umane (hCG): Nivelul de hCG peste care o sarcină intrauterină normală este vizibilă în mod constant la US. Raționamentul este că, în cazul în care US nu demonstrează nicio sarcină intrauterină sau anomalie anexială la o femeie a cărei hCG este peste nivelul discriminatoriu, atunci diagnosticul este fie sarcină ectopică, fie sarcină intrauterină eșuată; în ambele cazuri, ar fi sigur și adecvat să se trateze pentru sarcină ectopică, fără a fi îngrijorat de afectarea unei sarcini intrauterine normale. Inițial, s-a constatat că nivelul discriminatoriu de hCG este de 6500 mIU/mL, în sensul că femeile cu sarcini intrauterine normale prezentau în mod constant un sac gestațional la US dacă măsurarea hCG era de 6500 mIU/mL sau mai mare. Pe măsură ce tehnologia US s-a îmbunătățit, permițând vizualizarea unui sac gestațional mai devreme în timpul sarcinii, nivelul discriminatoriu a scăzut în mod corespunzător. În jurul anului 1990, odată ce ecografia transvaginală a devenit disponibilă pe scară largă pentru evaluarea sarcinilor timpurii, nivelul discriminatoriu raportat a fost stabilit la 2000 mIU/mL (sau chiar mai mic, în unele studii). Cu toate acestea, în timp, s-au acumulat dovezi care indică faptul că nivelul discriminatoriu nu este atât de fiabil pe cât se credea inițial (83). În prezent, este clar că, la femeile cu „sarcini cu localizare necunoscută” (cele cu un test de sarcină pozitiv și fără sarcină intrauterină sau ectopică observată la US), un management adecvat necesită urmărirea unor măsurători seriale de hCG, mai degrabă decât utilizarea unui singur nivel discriminatoriu de hCG.
Măsurători pentru datarea sarcinii și creșterea fătului
Una dintre cele mai fundamentale și importante aplicații ale US în sarcină este obținerea de măsurători ale fătului. Există două moduri principale în care sunt utilizate măsurătorile fetale: atribuirea vârstei gestaționale și estimarea greutății fetale. Estimarea precisă a vârstei gestaționale este valoroasă pentru o serie de decizii de management în timpul sarcinii, inclusiv momentul și interpretarea testelor de diagnostic și momentul nașterii. Estimarea greutății fetale, fie la un singur punct în timp, fie urmărită în serie, ajută la diagnosticarea restricției de creștere intrauterină și a macrosomiei și, astfel, este importantă pentru deciziile privind momentul și calea de naștere.
Unul dintre primele articole despre US în obstetrică a fost o publicație din 1966 care a folosit ecografia în mod A pentru a măsura diametrul biparietal (43). În timp ce autorii articolului nu au discutat despre rolul potențial al US în determinarea vârstei gestaționale, ei au găsit o corelație între diametrul biparietal și greutatea fetală.
Sonografia în timp real, care a devenit ușor disponibilă în jurul anului 1980, s-a dovedit a fi foarte potrivită pentru măsurarea fătului. Utilizatorul poate varia planul imaginii rapid și în orice direcție, ceea ce face destul de simplă obținerea unei imagini în planul corect pentru o varietate de măsurători fetale. Studiile de cercetare care au aplicat analiza de regresie la măsurătorile ecografice în timp real ale diametrului biparietal și la alte măsurători (Fig. 13) au furnizat formule și tabele care au fost deosebit de utile pentru determinarea vârstei gestaționale (84). Multe dintre aceste formule originale sunt folosite și astăzi.
Figura 13a: Scanările US (fig. 1a-1c din referința 84) demonstrează secțiunile adecvate pentru măsurătorile fetale. (a) Secțiune axială a capului fetal pentru măsurarea diametrului biparietal (pătrate întrerupte în axa verticală) și a circumferinței capului (linii întrerupte). Cap de săgeată mic = punct de reper reprezentând cavum septum pellucidum. (b) Secțiune axială a abdomenului fetal pentru măsurarea circumferinței abdominale, care se calculează cu formula (D1 + D2) × 1,57, unde D1 este diametrul anteposterior și D2 diametrul transversal. Cap de săgeată mic = porțiunea ombilicală a venei porte stângi, cap de săgeată mare = stomac. (c) Secțiune adecvată pentru măsurarea lungimii femurului.
Figura 13a:
Figura 13b: Scanările US (fig. 1a-1c din referința 84) demonstrează secțiunile adecvate pentru măsurătorile fetale. (a) Secțiune axială a capului fetal pentru măsurarea diametrului biparietal (pătrate întrerupte în axa verticală) și a circumferinței capului (linii întrerupte). Cap de săgeată mic = punct de reper reprezentând cavum septum pellucidum. (b) Secțiune axială a abdomenului fetal pentru măsurarea circumferinței abdominale, care se calculează cu formula (D1 + D2) × 1,57, unde D1 este diametrul anteposterior și D2 diametrul transversal. Cap de săgeată mic = porțiunea ombilicală a venei porte stângi, cap de săgeată mare = stomac. (c) Secțiune adecvată pentru măsurarea lungimii femurului.
Figura 13b:
Figura 13c: Scanările US (fig. 1a-1c din referința 84) demonstrează secțiunile adecvate pentru măsurătorile fetale. (a) Secțiune axială a capului fetal pentru măsurarea diametrului biparietal (pătrate întrerupte în axa verticală) și a circumferinței capului (linii întrerupte). Cap de săgeată mic = punct de reper reprezentând cavum septum pellucidum. (b) Secțiune axială a abdomenului fetal pentru măsurarea circumferinței abdominale, care se calculează cu formula (D1 + D2) × 1,57, unde D1 este diametrul anteposterior și D2 diametrul transversal. Cap de săgeată mic = porțiunea ombilicală a venei porte stângi, cap de săgeată mare = stomac. (c) Secțiune adecvată pentru măsurarea lungimii femurului.
Figura 13c:
Oasele fetale apar foarte distinct pe imaginea US, astfel încât nu este surprinzător faptul că unele dintre primele publicații privind măsurătorile fetale au fost dedicate măsurătorilor oaselor lungi ale extremităților. O serie în două părți publicată în 1981 și 1982 a elaborat norme pentru oasele lungi fetale (85,86). Autorii au măsurat femurul, tibia, fibula, humerusul, radiusul și ulna la o populație de studiu mare de fetuși normali și au realizat tabele și formule pentru lungimile acestor oase în raport cu vârsta gestațională și diametrul biparietal. Autorii au menționat că rezultatele lor ar putea fi (și au fost) folosite pentru datarea sarcinii, dar ar putea fi folosite și pentru a diagnostica malformațiile membrelor fetale, inclusiv diverse forme de displazie scheletală (86). Aproximativ în același timp, a fost publicat un alt studiu care a demonstrat valoarea US în diagnosticarea displaziei scheletice, arătând că fetușii afectați aveau lungimea femurului semnificativ mai scurtă decât fetușii normali. Aceștia au observat, de asemenea, că la fetușii cu acondroplazie heterozigotă, una dintre cele mai frecvente forme de displazie scheletală, lungimea femurului poate fi normală la începutul gestației, dar devine din ce în ce mai anormală pe măsură ce sarcina avansează (87).
La mijlocul anilor 1980, lucrarea lui Hadlock și a colegilor a explorat utilizarea măsurătorilor ecografice în evaluarea greutății fetale. Acest grup a dezvoltat modele de regresie pentru estimarea greutății fetale pe baza unui număr de măsurători fetale, inclusiv diametrul biparietal, circumferința capului, lungimea femurului, circumferința abdominală, atât individual, cât și în combinație (88). Tabelele și formulele din articolul lor au fost adoptate pe scară largă de către medicii obstetricieni din SUA și sunt încă printre cele mai frecvent utilizate în obstetrică în prezent.
Pe lângă determinarea vârstei gestaționale și estimarea greutății fetale, măsurătorile ecografice ale fătului sunt utilizate pentru a diagnostica tulburările de creștere fetală: restricția de creștere intrauterină și macrosomia. Diagnosticarea acestor tulburări poate îmbunătăți rezultatul sarcinii, deoarece un făt cu restricție de creștere poate beneficia de o naștere timpurie, iar un făt macrosomic poate fi cel mai bine adus pe lume prin cezariană. Deoarece dimensiunea abdomenului fetal este un factor determinant major al greutății, raportul dintre lungimea femurului și circumferința abdominală a fost studiat ca o modalitate potențială de diagnosticare a tulburărilor de creștere. La mijlocul anilor 1980 s-a demonstrat că un raport ridicat indică o restricție de creștere, iar un raport scăzut indică macrosomia (89), ambele cu o sensibilitate și o specificitate destul de ridicate.
Până la mijlocul anilor 1980, existau mai mult de 20 de articole într-o varietate de reviste de radiologie și obstetrică și ginecologie care propuneau criterii ecografice pentru diagnosticarea restricției de creștere. În 1986, o analiză a literaturii existente a concluzionat că niciunul dintre criteriile propuse nu avea o valoare predictivă suficient de mare pentru a permite diagnosticarea cu încredere a afecțiunii (90). Diagnosticul poate fi îmbunătățit cu ajutorul unui sistem de punctaj multiparametric dezvoltat prin intermediul analizei de regresie logistică (91).
Detecția și evaluarea anomaliilor fetale
Sunetul ecografic este utilizat în prezent în mod curent în timpul sarcinii, iar o utilizare majoră este evaluarea fătului pentru a identifica malformațiile și sindroamele. Diagnosticarea prin US a anomaliilor creierului și ale sistemului nervos central au fost printre primele care au fost raportate, o serie din 1976 prezentând trei cazuri de anencefalie (92). În decursul următoarelor două decenii, au fost publicate studii care descriu aspectul ecografic al unei varietăți de anomalii intracraniene, inclusiv malformația Chiari II asociată cu meningomielocele (Fig. 14) (93,94), agenezia corpului calos (95) și hidrocefalia (96,97). În 1991, Filly et al. au stabilit limita superioară a lățimii normale a ventriculului lateral la nivelul atriului ca fiind de 10 mm (97). Această valoare limită este folosită și astăzi pentru a pune diagnosticul de hidrocefalie.
Figura 14a: Semnele craniene ale meningomielocelului. (a) Scanarea US craniană axială (fig. 4 din referința 93) la un făt la 21 de săptămâni de gestație arată o dilatare moderată (săgeți drepte) a ventriculilor (V) și un contur frontal concav (săgeată curbă), o constatare denumită semnul lămâii, indicativă pentru malformația Chiari II. (b) Scanarea US (fig. 3b din referința 94) la un făt cu un defect de tub neural deschis la 18 săptămâni de gestație arată o configurație anormală a cerebelului (săgeți continue), cunoscută sub numele de semnul bananei. Cistemna magna a fost obliterată (săgeată curbă), iar oasele frontale sunt aplatizate (săgeți deschise), o caracteristică cunoscută sub numele de semnul lămâii. Aceste constatări sunt în concordanță cu spina bifida.
Figura 14a:
Figura 14b: Semnele craniene ale meningomielocelului. (a) Scanarea US craniană axială (fig. 4 din referința 93) la un făt la 21 de săptămâni de gestație arată o dilatare moderată (săgeți drepte) a ventriculilor (V) și un contur frontal concav (săgeată curbă), o constatare denumită semnul lămâii, indicativă pentru malformația Chiari II. (b) Scanarea US (fig. 3b din referința 94) la un făt cu un defect de tub neural deschis la 18 săptămâni de gestație arată o configurație anormală a cerebelului (săgeți continue), cunoscută sub numele de semnul bananei. Cistemna magna a fost obliterată (săgeată curbă), iar oasele frontale sunt aplatizate (săgeți deschise), o caracteristică cunoscută sub numele de semnul lămâii. Aceste constatări sunt în concordanță cu spina bifida.
Figura 14b:
În aceeași perioadă de timp în care au fost caracterizate anomaliile sistemului nervos central, au fost descrise caracteristicile ecografice ale anomaliilor din diverse alte sisteme. În sistemul scheletic, au fost identificate displaziile severe și anomaliile spinale (98-101). Au fost raportate caracteristicile ecografice ale unei varietăți de anomalii ale tractului genito-urinar (101,102), iar cercetătorii au elaborat criterii pentru a distinge lichidul normal din sistemul colector renal de hidronefroză. Au fost descrise anomalii obstructive gastrointestinale și alte anomalii (101-105), precum și anomalii ale gâtului, cum ar fi higroamele chistice (106), și ale toracelui, inclusiv hernii diafragmatice (107) și mase pulmonare. Un corp sofisticat de cunoștințe s-a dezvoltat în jurul evaluării ecografice a structurilor și funcțiilor cardiace fetale, până la punctul în care un termen special de ecocardiografie fetală este utilizat în mod obișnuit pentru a descrie US a inimii fetale (108).
La sfârșitul anilor 1980 și în anii 1990, au apărut cercetări care au demonstrat că fetușii cu o serie de anomalii majore, cum ar fi holoprosencefalia, defectul de pernă endocardică și omfalocelul (Fig. 15), prezintă un risc ridicat de aneuploidie. În plus, s-a constatat că o serie de constatări ecografice minore, care nu sunt în sine dăunătoare, indică un risc ridicat de trisomie 21 și alte anomalii cromozomiale. Aceste constatări, numite markeri de aneuploidie, atunci când sunt utilizate împreună cu testele de sânge matern, s-au dovedit a fi utile pentru identificarea cazurilor cu risc de trisomie 21, 18 și 13. În cazurile astfel identificate, părinților li se pot oferi teste suplimentare prin amniocenteză (109-113). Evaluarea fetală pentru indicatorii majori și minori de aneuploidie în timpul scanării anatomice de la 16 până la 20 de săptămâni de gestație a fost adoptată în ghidurile obstetricale din SUA.
Figura 15: Omfalocelul fetal. Scanarea US transversală (fig. 1 din referința 105) la 22 de săptămâni de menstruație arată un omfalocel mare (săgeți solide) conținut de o membrană (vârfuri de săgeată), situat anterior în abdomen (săgeți deschise). Sp = coloană vertebrală. S = stomac.
Figura 15:
Pe măsură ce tehnologia US s-a îmbunătățit, calitatea și rezoluția imaginilor s-au îmbunătățit, făcând posibilă diagnosticarea anomaliilor fetale la o vârstă gestațională mai timpurie. În plus, capacitățile imagistice mai noi, cum ar fi Doppler color și ecografia 3D, au oferit mijloace de obținere a unor informații suplimentare cu privire la o serie de malformații fetale care erau mai greu sau imposibil de detectat doar cu ecografia bidimensională pe scară de gri (figurile 16, 17) (114) (114).
Figura 16: Malformație fetală a venei Galen. Scanare US axială Doppler color a capului fetal cu malformație arteriovenoasă mare a venei lui Galen alimentată de mai multe artere mari (vârfuri de săgeată) și drenată posterior de o venă a lui Galen dilatată (săgeți).
Figură 16:
Figură 17a: Fisură de buză și palat. (a) Scanarea US oblică frontală oblică redată tridimensional (fig. 3 din referința 114) la un făt la 32 de săptămâni de gestație arată o despicătură mediană a buzei (săgeată). (b) Scanarea US tridimensională cu redarea suprafeței obținută cu tehnologia actuală demonstrează o fisură mare în buza superioară stângă (săgeată), care se extinde în palat și lărgește nara stângă.
Figura 17a:
Figura 17b: Fisură de buză și palat. (a) Scanarea US oblică frontală oblică redată tridimensional (fig. 3 din referința 114) la un făt la 32 de săptămâni de gestație arată o despicătură mediană a buzei (săgeată). (b) Scanarea US tridimensională cu redare de suprafață obținută cu tehnologia actuală demonstrează o fisură mare în buza superioară stângă (săgeată), care se extinde în palat și lărgește nara stângă.
Figura 17b:
Evaluarea structurilor de susținere a sarcinii în al doilea și al treilea trimestru
O serie de structuri care susțin fătul în curs de dezvoltare sunt esențiale pentru un rezultat reușit al sarcinii. Lichidul amniotic oferă spațiu pentru ca fătul să crească și să se dezvolte și îl protejează de traumele externe. Placenta asigură nutrienți și oxigen pentru făt. Cordonul ombilical se ocupă de transferul între făt și placentă. Colul uterin menține fătul în uter până la naștere. Imagistica US este un instrument valoros pentru evaluarea tuturor acestor structuri. Ca atare, oferă informații care sunt utile pentru deciziile de gestionare a sarcinii.
O caracteristică cheie a placentei critică pentru un rezultat reușit al sarcinii este localizarea acesteia. O placentă care acoperă colul uterin, numită placenta previa, este o contraindicație pentru nașterea vaginală. De asemenea, este important să se definească localizarea placentei înainte de introducerea unui ac în cavitatea amniotică pentru amniocenteză și alte proceduri intervenționale. O primă abordare Doppler US pentru a determina localizarea placentei, bazată pe diferite modele de flux vascular în placentă, cordonul ombilical, inima fetală și vasele de sânge materne, a fost propusă în 1967 (45).
Când a fost introdusă US statică bidimensională, aceasta a devenit metoda de alegere pentru evaluarea localizării placentei și pentru diagnosticarea placentei previa (115) și monitorizarea migrării placentei în timpul sarcinii (116,117). Migrarea departe de colul uterin este frecventă, cu excepția cazului în care previa este centrală (117). S-a remarcat, de asemenea, potențialul de diagnostic fals-pozitiv al placentei previa dacă vezica mamei este supradistinsă (118,119).
SUA a fost recunoscută pentru valoarea sa în a ajuta la diagnosticarea dezlipsei de placentă, în care placenta se separă de peretele uterin. Semnul ecografic distinctiv al dezmembrării este vizualizarea unui hematom biconcav, de obicei hipoecogen sau cu ecogenitate mixtă, între placentă și peretele uterin (120); cu cât hematomul este mai mare, cu atât rezultatul sarcinii este mai rău (121,122).
Placenta se separă în mod normal de peretele uterin în momentul nașterii. Dacă aceasta este anormal de aderentă la uter, numită placentă accreta, sau dacă vilozitățile trofoblastice placentare cresc în sau prin peretele uterin, denumite placenta increta sau percreta, mama poate prezenta hemoragii grave, care pot pune viața în pericol, în timpul sau imediat după naștere. Poate fi necesară o histerectomie pentru a opri sângerarea. Cel mai frecvent context pentru placenta accreta este la o femeie care a avut una sau mai multe operații cezariene anterioare și care acum are o placentă anterioară joasă. Diagnosticarea placentei accreta, increta sau percreta în timpul sarcinii, înainte de travaliu, ajută la prevenirea unei situații de urgență neașteptate în timpul nașterii și, astfel, scade riscul pentru mamă. US, inclusiv ecografia Doppler color, poate stabili diagnosticul în majoritatea cazurilor, imagistica prin rezonanță magnetică jucând un rol adjuvant în cazurile de placentă accreta posterioară (123).
US poate ajuta la identificarea constatărilor din placentă, inclusiv corioangioamele, care sunt tumori vasculare benigne (124), și calcificările. Primii cercetători au dezvoltat un sistem de clasificare a calcificării placentare și au sugerat că o placentă puternic calcificată (gradul 3) era predictivă pentru maturitatea pulmonară a fătului. Studii ulterioare au dezmințit relația dintre calcifierea placentară și maturitatea pulmonară (125-127), iar clasificarea placentei a fost în mare parte abandonată.
Structura cordonului ombilical și fluxul sanguin pot fi evaluate cu US și Doppler. Cordonul ombilical normal are două artere și o venă. Anomaliile structurale ale cordonului, dintre care cea mai frecventă este cordonul cu două vase, care cuprinde o arteră și o venă, sunt asociate cu o incidență crescută a anomaliilor fetale. Prin utilizarea US, componența vasculară a cordonului poate fi determinată prin vizualizarea unei bucle izolate a cordonului înconjurată de lichid amniotic sau prin utilizarea Doppler color pentru a determina numărul de artere ombilicale din pelvisul fetal (128). Chisturile cordonului ombilical au fost, de asemenea, studiate (129-131) și s-a demonstrat că sunt asociate cu o incidență crescută a anomaliilor fetale, inclusiv a omfalocelului, precum și a aneuploidiei, în special atunci când chisturile persistă în al doilea trimestru.
Cel puțin la fel de important ca și structura cordonului este modelul fluxului sanguin în interiorul acestuia. Artera ombilicală are un flux pulsatil, cu cea mai mare viteză în timpul sistolei cardiace fetale și cel mai lent flux la sfârșitul diastolei. Tiparele anormale ale fluxului, inclusiv un flux foarte mic sau chiar absent sau inversat la sfârșitul diastolei, indică o rezistență vasculară crescută în placentă (Fig. 18). Astfel, evaluarea Doppler a fluxului în artera ombilicală oferă dovezi de disfuncție placentară, care poate duce la restricția creșterii fetale (132).
Figura 18: Arteră ombilicală anormală. Scanare Doppler color US și formă de undă Doppler spectrală de la o arteră ombilicală fetală. Cordonul ombilical (săgeți) are trei vase, două artere în roșu și vena în albastru. Raportul sistolic/diastolic (S/D), măsurat pe forma de undă spectrală, este anormal de ridicat, de 8,83, ceea ce indică o rezistență ridicată în placentă.
Figura 18:
Din primele zile ale US obstetricale, evaluarea volumului lichidului amniotic a fost o parte esențială a examinării ecografice. Au fost descrise atât abordări subiective, cât și semi-cantitative ale evaluării lichidului. Anomaliile volumului de lichid pot cauza probleme pentru făt sau pot fi un indiciu al unor anomalii fetale. Oligohidramniosul sever prelungit poate restricționa creșterea fetală, o consecință importantă putând fi hipoplazia pulmonară. Deoarece lichidul amniotic este produs de urinarea fetală și consumat de înghițirea fetală și de resorbția tractului gastrointestinal, un volum de lichid anormal de ridicat sau scăzut ar trebui să determine o evaluare ecografică atentă a acestor sisteme de organe fetale (133,134). Disparitatea volumului de lichid amniotic între cei doi saci gestaționali într-o gestație gemelară este o observație importantă, deoarece indică adesea o tulburare de creștere care implică unul sau ambii gemeni (135) sau poate indica un sindrom de transfuzie gemelară gemelară dacă gestația este monocorionică (136).
Încă din 1979, s-a constatat că imagistica US este utilă pentru diagnosticarea dilatației premature a colului uterin (137). Odată cu apariția US în timp real, a devenit evident faptul că cervixul se poate deschide și închide spontan în timpul sarcinii, o constatare care se corelează cu o probabilitate crescută de naștere prematură (138). Ecografia transvaginală este acum recunoscută ca fiind cel mai precis mijloc de măsurare a lungimii colului uterin în timpul sarcinii. Este utilizată în mod obișnuit la pacientele cu antecedente de sarcini anterioare complicate de travaliu prematur sau pierderi în al doilea trimestru.
Orientare privind procedura Procedurile care implică introducerea unui ac într-o locație specifică în sacul gestațional sau în făt pot oferi informații importante de diagnostic sau pot permite tratamentul unei anomalii fetale. Ghidarea imagistică este esențială pentru realizarea cu succes a unei proceduri minim invazive, deoarece asigură că acul ajunge cu precizie și în siguranță la locul dorit. De exemplu, ghidarea în timpul unei amniocenteze este importantă pentru a se asigura că vârful acului se află în lichidul amniotic, evitându-se în același timp cordonul ombilical, fătul și, dacă este posibil, placenta. Pe de altă parte, ghidarea în timp real pentru prelevarea sau transfuzia de sânge ombilical este necesară pentru a direcționa acul în vena ombilicală.
Cea mai de bază dintre toate procedurile obstetricale cu acul este amniocenteza. Prelevarea și analiza unui eșantion de lichid amniotic permite examinarea cariotipului fetal. Măsurarea nivelurilor diferitelor substanțe chimice din lichidul amniotic oferă, de asemenea, informații despre maturitatea pulmonară a fătului, hemoliză și probabilitatea apariției defectelor de tub neural. Înainte de dezvoltarea US, amniocenteza era efectuată „orbește”, fără îndrumare imagistică. Odată ce imagistica US a fost dezvoltată, chiar înainte de ecografia în timp real, valoarea imagisticii a fost recunoscută ca instrument pentru selectarea celui mai bun loc de intrare a acului. Până la mijlocul anilor 1970, imagistica US statică a fost susținută pentru a ajuta la selectarea situsului (47).
Introducerea US în timp real la sfârșitul anilor 1970 și utilizarea sa pe scară largă până la începutul anilor 1980 a revoluționat cu adevărat domeniul procedurilor obstetricale minim invazive. Fătul se mișcă în uter, astfel încât ceea ce poate fi un loc și o direcție sigură și eficientă pentru introducerea acului la un moment dat poate fi inutil sau periculos câteva momente mai târziu. Valoarea ghidării continue în timp real pentru procedurile obstetricale a fost recunoscută rapid (139) ca o modalitate prin care procedurile puteau fi efectuate mai sigur și mai devreme în timpul sarcinii (140).
Disponibilitatea ecografiei în timp real nu numai că a schimbat modul în care erau efectuate amniocenteza și alte proceduri preexistente. Mai important, a deschis posibilitatea de a efectua o varietate de proceduri noi. Până la sfârșitul anilor 1980, medicii efectuau prelevarea de vilozități coriale pentru cariotipare și analize biochimice (141), prelevarea și transfuzia de sânge fetal direct în vena ombilicală (Fig. 19) (142) și șuntul vezico-amniotic pentru obstrucția de evacuare a vezicii urinare (143). Mai recent, intervențiile cardiace fetale ghidate de SUA, cum ar fi dilatarea cu balon a stenozei aortice pentru a preveni sau minimiza ventriculul stâng hipoplazic (144), au fost introduse cu succes în armamentarul terapeutic.
Figura 19: Transfuzie fetală în vena ombilicală. Scanarea US (fig. 1b din referința 142) obținută în timpul prelevării percutanate de sânge ombilical arată acul care traversează placenta. Vârful acului (săgeata mare) se află în vena ombilicală pe placenta anterioară. Două săgeți mici = arborele acului.
Figura 19:
O altă aplicație importantă a procedurilor intervenționale ghidate de SUA în obstetrică este în tratamentul sarcinilor ectopice neobișnuite, cum ar fi sarcinile cervicale, cornuale sau heterotopice, precum și sarcinile implantate în cicatrici de cezariană. Aceste sarcini ectopice neobișnuite, care pot pune în pericol viața mamei, au devenit mai frecvente în ultimele 2-3 decenii, de la dezvoltarea fertilizării in vitro și ca urmare a creșterii ratei de nașteri prin cezariană. Aceste sarcini sunt, de asemenea, mai puțin susceptibile decât sarcinile ectopice tubare la tratament prin administrarea intramusculară de metotrexat. Imagistica US joacă un rol esențial în diagnosticarea (145,146) și tratamentul (147) acestor sarcini. Odată stabilit diagnosticul, se poate proceda la injectarea de clorură de potasiu sau metotrexat direct în sacul gestațional localizat în mod anormal, ghidată de SUA. Acest lucru abolește sarcina și conservă uterul pentru potențiale sarcini viitoare.
Concluzie
Imagistica US a apărut ca principala modalitate imagistică pentru evaluarea pacientei obstetricale. De-a lungul anilor, diverse modalități de imagistică radiologică au fost utilizate la femeile gravide, dar niciuna nu poate egala beneficiile US: o modalitate de imagistică în timp real, relativ ieftină, care nu implică radiații ionizante. Imagistica prin rezonanță magnetică, o altă modalitate imagistică fără radiații ionizante, este, de asemenea, utilizată în unele cazuri pentru a dobândi informații despre anomaliile fetale, în general pentru a completa sau a rafina diagnosticul ecografic.
Imagistica obstetricală cu US nu este doar de competența radiologilor, ci este realizată și de alți specialiști, în special de obstetricieni. Imagistica prin RM a pacientei gravide, pe de altă parte, este cel mai adesea efectuată de radiologi atât pentru indicații materne, cât și fetale. Deoarece imagistica prin RM este complementară US pentru evaluarea pacientei gravide, este prudent ca radiologii să își mențină cunoștințele și abilitățile în US obstetricală pentru a putea oferi cea mai bună îngrijire pacientei gravide.
Tehnologia US a avansat rapid în ultimele 3 decenii. În plus față de furnizarea de imagini bidimensionale de înaltă rezoluție, US poate acum să afișeze imagini 3D realiste și, de asemenea, să furnizeze informații despre fluxul sanguin în uter, placentă, cordonul ombilical și făt. Progresele vor continua cu siguranță și în viitor, pe măsură ce tehnologiile informatice și de afișare se îmbunătățesc și evoluează. Această modalitate de imagistică va fi probabil capabilă să ofere noi modalități de vizualizare a structurilor fetale în detalii rafinate, permițând practicienilor să pună diagnostice mai bune și să efectueze o varietate mai largă de proceduri terapeutice ghidate prin imagine.
1. Newman Dorland WA. Roentgenografia obstetricală. Radiologie 1924;3(1):10-19. Link, Google Scholar
2. Stein IF, Arens RA. Interpretarea roentgenogramelor fetale timpurii. Radiology 1924;3(2):110-117. Link, Google Scholar
3. Edling L. Diagnosticul roentgen al sarcinii. Radiologie 1924;2(1):1-6. Link, Google Scholar
4. Murphy DP. Iradierea și sarcina. Radiologie 1931;16(5):770-771. Link, Google Scholar
5. Russell LB, Russell WL. Pericolele radiațiilor pentru embrion și făt. Radiology 1952;58(3):369-377. Link, Google Scholar
6. Ball RP, Marchbanks SS. Roentgen pelvimetrie și cefalometrie fetală: o nouă tehnică. Radiologie 1935;24(1):77-84. Link, Google Scholar
7. Ball RP. Examinarea radiologică a pacientei obstetricale. Radiology 1952;58(4):583-584. Link, Google Scholar
8. Schwarz GS. Nevoia de acuratețe în cefalopelvimetrie. Radiologie 1955;64(6):874-876. Link, Google Scholar
9. McDonald EJ. Evaluarea placentografiei în sângerările târzii de sarcină. Radiologie 1955;64(6):826-830. Link, Google Scholar
10. Baylin GJ, Lambeth SS. Diagnosticul Roentgen al placentei praevia. Radiology 1943;40(5):497-500. Link, Google Scholar
11. Waldman E, Berlin L, Berlin L, McLain CR Jr. Amniografia în diagnosticul morții fetale. Radiology 1965;84:1066-1071. Link, Google Scholar
12. Wilson G, Colodny S, Weidner W. Compararea amniografiei și a angiografiei pelviene în diagnosticul mola hidatiformă. Radiology 1966;87(6):1076-1079, passim. Link, Google Scholar
13. Ogden JA, Wade ME, Davis CD. Aspecte radiologice ale transfuziei intrauterine fetale. Radiology 1969;93(6):1315–1321. Link, Google Scholar
14. Oppenheim BE, Griem ML, Meier P. The effects of diagnostic x-ray exposure on the human fetus: an examination of the evidence. Radiologie 1975;114(3):529-534. Link, Google Scholar
15. Lazarus E, Debenedectis C, North D, Spencer PK, Mayo-Smith WW. Utilizarea imagisticii la pacientele gravide: 10-year review of 5270 examinări la 3285 de paciente-1997-2006. Radiology 2009;251(2):517-524. Link, Google Scholar
16. Johnson PM, Chao S, Goodwin PN. Evaluarea inițială a indiului 113m ca agent pentru imagistica bazinului de sânge placentar. Radiologie 1969;92(3):625-626. Link, Google Scholar
17. Huddlestun JE, Mishkin FS, Carter JE, Dubois PD, Reese IC. Localizarea placentei prin scanare cu indiu 113m. Radiology 1969;92(3):587-590. Link, Google Scholar
18. Heagy FC, Swartz DP. Localizarea placentei cu albumină serică umană iodată radioactivă. Radiologie 1961;76:936-944. Link, Google Scholar
19. Federle MP, Cohen HA, Rosenwein MF, Brant-Zawadzki MN, Cann CE. Pelvimetria prin radiografie digitală: o examinare cu doze mici. Radiologie 1982;143(3):733-735. Link, Google Scholar
20. Weinreb JC, Lowe TW, Santos-Ramos R, Cunningham FG, Parkey R. Imagistica prin rezonanță magnetică în diagnosticul obstetrical. Radiologie 1985;154(1):157-161. Link, Google Scholar
21. McCarthy SM, Filly RA, Stark DD et al. Imagistica prin rezonanță magnetică obstetricală: anatomie fetală. Radiologie 1985;154(2):427-432. Link, Google Scholar
22. McCarthy SM, Stark DD, Filly RA, Callen PW, Hricak H, Higgins CB. Imagistica prin rezonanță magnetică obstetricală: anatomia maternă. Radiologie 1985;154(2):421-425. Link, Google Scholar
23. Levine D, Barnes PD, Madsen JR, Li W, Edelman RR. Anomalii ale sistemului nervos central fetal: Imagistica prin rezonanță magnetică sporește diagnosticul sonografic. Radiologie 1997;204(3):635-642. Link, Google Scholar
24. Levine D, Barnes PD, Sher S et al. Fetal fast MR imaging: reproductibilitate, calitate tehnică și conspicuitate a anatomiei. Radiologie 1998;206(2):549-554. Link, Google Scholar
25. Levine D, Barnes PD, Edelman RR. Imagistica RM obstetricală. Radiology 1999;211(3):609-617. Link, Google Scholar
26. Coakley FV, Hricak H, Filly RA, Barkovich AJ, Harrison MR. Tulburări fetale complexe: efectul imagisticii RM asupra managementului-experiență clinică preliminară. Radiology 1999;213(3):691-696. Link, Google Scholar
27. Levine D, Trop I, Mehta TS, Barnes PD. Aspectul imagistic RM al morfologiei ventriculare cerebrale fetale. Radiology 2002;223(3):652-660. Link, Google Scholar
28. Aaronson OS, Hernanz-Schulman M, Bruner JP, Reed GW, Tulipan NB. Mielomeningocele: evaluare prenatală-comparare între US transabdominal și imagistica prin rezonanță magnetică. Radiology 2003;227(3):839-843. Link, Google Scholar
29. Levine D, Barnes PD, Robertson RR, Wong G, Mehta TS. Imagistica rapidă prin RM a anomaliilor sistemului nervos central fetal. Radiology 2003;229(1):51-61. Link, Google Scholar
30. Levine D, Feldman HA, Tannus JF et al. Frecvența și cauza dezacordurilor în diagnosticele pentru fetușii referiți pentru ventriculomegalie. Radiology 2008;247(2):516-527. Link, Google Scholar
31. Coakley FV, Lopoo JB, Lu Y et al. Normal and hypoplastic fetal lungs: volumetric assessment with prenatal single-shot rapid acquisition with relaxation enhancement Imagistica prin rezonanță magnetică. Radiologie 2000;216(1):107-111. Link, Google Scholar
32. Cannie MM, Jani JC, Van Kerkhove F et al. Volumul corpului fetal la imagistica RM pentru a cuantifica volumul total al plămânilor fetali: intervale normale. Radiology 2008;247(1):197-203. Link, Google Scholar
33. Rypens F, Metens T, Rocourt N et al. Fetal lung volume: estimation at MR imaging-initial results. Radiology 2001;219(1):236-241. Link, Google Scholar
34. Levine D, Barnewolt CE, Mehta TS, Trop I, Estroff J, Wong G. Fetal thoracic abnormalities: MR imaging. Radiology 2003;228(2):379-388. Link, Google Scholar
35. Osada H, Kaku K, Masuda K, Iitsuka Y, Seki K, Sekiya S. Evaluări cantitative și calitative ale plămânului fetal cu ajutorul imagisticii RMN. Radiology 2004;231(3):887-892. Link, Google Scholar
36. Jani JC, Cannie M, Peralta CF, Deprest JA, Nicolaides KH, Dymarkowski S. Volumele pulmonare la fetușii cu hernie diafragmatică congenitală: compararea evaluărilor imagistice 3D US și MR. Radiology 2007;244(2):575-582. Link, Google Scholar
37. Debus A, Hagelstein C, Kilian AK et al. Volumul plămânilor fetali în hernia diafragmatică congenitală: asocierea constatărilor imagistice MR prenatale cu boala pulmonară cronică postnatală. Radiology 2013;266(3):887-895. Link, Google Scholar
38. Spalluto LB, Woodfield CA, DeBenedectis CM, Lazarus E. MR imaging evaluation of abdominal pain during pregnancy: appendicitis and other nonobstetric causes. RadioGraphics 2012;32(2):317–334. Link, Google Scholar
39. Oto A, Ernst RD, Shah R et al. Right-lower-quadrant pain and suspected appendicitis in pregnant women: evaluation with MR imaging-initial experience. Radiology 2005;234(2):445-451. Link, Google Scholar
40. Pedrosa I, Levine D, Eyvazzadeh AD, Siewert B, Ngo L, Rofsky NM. Evaluarea imagistică prin RM a apendicitei acute în sarcină. Radiology 2006;238(3):891-899. Link, Google Scholar
41. Lee KS, Rofsky NM, Pedrosa I. Localizarea apendicelui la imagistica prin rezonanță magnetică în timpul sarcinii: utilitatea unghiului de înclinare cecal. Radiology 2008;249(1):134-141. Link, Google Scholar
42. Rapp EJ, Naim F, Kadivar K, Davarpanah A, Cornfeld D. Integrarea imagisticii prin RM în bilanțul clinic al pacientelor gravide suspecte de apendicită este asociată cu o rată mai mică de laparotomie negativă: studiu într-o singură instituție. Radiology 2013;267(1):137-144. Link, Google Scholar
43. Goldberg BB, Isard HJ, Gershon-Cohen J, Ostrum BJ. Cefalometrie fetală cu ultrasunete. Radiologie 1966;87(2):328-332, passim. Link, Google Scholar
44. Goldberg BB. Imagistica US obstetricală: ultimii 40 de ani. Radiology 2000;215(3):622-629. Link, Google Scholar
45. Brown RE. Localizarea cu ultrasunete a placentei. Radiology 1967;89(5):828-833. Link, Google Scholar
46. Cohen WN. Determinarea prenatală a maturității fetale prin ultrasunete B-scan: comparație cu o metodă radiografică. Radiologie 1972;103(1):171-174. Link, Google Scholar
47. Arger PH, Freiman DB, Komins JI, Schwarz RH. Amniocenteza asistată cu ultrasunete în consilierea genetică prenatală. Radiologie 1976;120(1):155-157. Link, Google Scholar
48. Maklad NF, Wright CH. Ultrasonografia pe scară gri în diagnosticul sarcinii ectopice. Radiologie 1978;126(1):221-225. Link, Google Scholar
49. McLeary RD. Rolul radiologului în ecografia obstetricală. Radiology 1980;137(2):565-566. Link, Google Scholar
50. Pennell RG, Baltarowich OH, Kurtz AB et al. Complicated first-trimester pregnancies: evaluation with endovaginal US versus transabdominal technique. Radiology 1987;165(1):79-83. Link, Google Scholar
51. Yeh HC, Rabinowitz JG. Dezvoltarea sacului amniotic: caracteristici ecografice ale sarcinii timpurii – semnul bleb dublu. Radiologie 1988;166(1 Pt 1):97-103. Link, Google Scholar
52. Filly RA. Utilizarea adecvată a ultrasunetelor la începutul sarcinii. Radiology 1988;166(1 Pt 1):274-275. Link, Google Scholar
53. Levi CS, Lyons EA, Lindsay DJ. Diagnosticul precoce al sarcinii neviabile cu US endovaginal. Radiologie 1988;167(2):383-385. Link, Google Scholar
54. Levi CS, Lyons EA, Zheng XH, Lindsay DJ, Holt SC. Endovaginal US: demonstrarea activității cardiace la embrionii cu o lungime de mai puțin de 5,0 mm în coroană-rump. Radiology 1990;176(1):71-74. Link, Google Scholar
55. Fishman EK, Drebin B, Magid D et al. Volumetric rendering techniques: applications for three-dimensional imaging of the hip. Radiology 1987;163(3):737-738. Link, Google Scholar
56. Hamper UM, Trapanotto V, Sheth S, DeJong MR, Caskey CI. US tridimensional: experiență clinică preliminară. Radiologie 1994;191(2):397-401. Link, Google Scholar
57. Kelly IMG, Gardener JE, Gardener JE, Brett AD, Richards R, Lees WR. US tridimensională a fătului. Lucrări în curs de realizare. Radiology 1994;192(1):253-259. Link, Google Scholar
58. Baba K, Okai T, Kozuma S, Taketani Y, Mochizuki T, Akahane M. Real-time processable three-dimensional US in obstetrics. Radiology 1997;203(2):571-574. Link, Google Scholar
59. Baba K, Okai T, Kozuma S, Kozuma S, Taketani Y. Anomalii fetale: evaluare cu US tridimensional procesabil în timp real-preliminary report. Radiology 1999;211(2):441-446. Link, Google Scholar
60. Garjian KV, Pretorius DH, Budorick NE, Cantrell CJ, Johnson DD, Nelson TR. Displazie scheletală fetală: US tridimensională – experiență inițială. Radiologie 2000;214(3):717-723. Link, Google Scholar
61. Benacerraf BR, Shipp TD, Bromley B. Three-dimensional US of the fetus: volume imaging. Radiology 2006;238(3):988-996. Link, Google Scholar
62. Denbow ML, Welsh AW, Taylor MJ, Blomley MJK, Cosgrove DO, Fisk NM. Fetuși gemeni: administrarea intravasculară de agenți de contrast US cu microbule – experiență timpurie. Radiology 2000;214(3):724-728. Link, Google Scholar
63. Hwang HS, Sohn IS, Kwon HS. Analiza imagistică a elastografiei cervicale pentru predicția inducerii cu succes a travaliului la termen. J Ultrasound Med 2013;32(6):937-946. Crossref, Medline, Google Scholar
64. Hadlock FP, Shah YP, Kanon DJ, Lindsey JV. Lungimea coroanei fetale-rump: reevaluarea relației cu vârsta menstruală (5-18 săptămâni) cu US de înaltă rezoluție în timp real. Radiology 1992;182(2):501-505. Link, Google Scholar
65. Nyberg DA, Laing FC, Filly RA. Amenințarea de avort: distincția ecografică a sacilor de gestație normali și anormali. Radiology 1986;158(2):397-400. Link, Google Scholar
66. Rowling SE, Coleman BG, Langer JE, Arger PH, Nisenbaum HL, Horii SC. Parametrii US din primul trimestru ai sarcinii eșuate în primul trimestru. Radiology 1997;203(1):211-217. Link, Google Scholar
67. Doubilet PM, Benson CB, Bourne T et al. Criterii de diagnostic pentru sarcina neviabilă la începutul primului trimestru. N Engl J Med 2013;369(15):1443-1451. Crossref, Medline, Google Scholar
68. Bromley B, Harlow BL, Laboda LA, Benacerraf BR. Dimensiunea mică a sacului în primul trimestru: un predictor al rezultatelor fetale slabe. Radiology 1991;178(2):375-377. Link, Google Scholar
69. Lindsay DJ, Lovett IS, Lyons EA et al. Diametrul și forma sacului vitelin la US endovaginal: predictori ai rezultatului sarcinii în primul trimestru. Radiology 1992;183(1):115-118. Link, Google Scholar
70. Cyr DR, Mack LA, Schoenecker SA et al. Migrarea intestinului la fătul normal: Detectarea US. Radiologie 1986;161(1):119-121. Link, Google Scholar
71. Cyr DR, Mack LA, Nyberg DA, Shepard TH, Shuman WP. Rombencefalul fetal: constatări US normale. Radiologie 1988;166(3):691-692. Link, Google Scholar
72. van Vugt JM, van Zalen-Sprock RM, Kostense PJ. Transluciditatea nucală din primul trimestru: o analiză de risc privind anomalia cromozomială fetală. Radiology 1996;200(2):537-540. Link, Google Scholar
73. Marks WM, Filly RA, Callen PW, Laing FC. Castul decidual al sarcinii ectopice: un aspect ultrasonografic confuz. Radiologie 1979;133(2):451-454. Link, Google Scholar
74. Nyberg DA, Laing FC, Filly RA, Uri-Simmons M, Jeffrey RB Jr. Diferențierea ultrasonografică a sacului gestațional al sarcinii intrauterine timpurii de sacul pseudogestațional al sarcinii ectopice. Radiology 1983;146(3):755-759. Link, Google Scholar
75. Ackerman TE, Levi CS, Lyons EA, Dashefsky SM, Lindsay DJ, Holt SC. Chistul decidual: semn ecografic endovaginal de sarcină ectopică. Radiology 1993;189(3):727-731. Link, Google Scholar
76. Bradley WG, Fiske CE, Filly RA. Semnul sacului dublu al sarcinii intrauterine timpurii: utilizare în excluderea sarcinii ectopice. Radiologie 1982;143(1):223-226. Link, Google Scholar
77. Yeh HC, Goodman JD, Carr L, Rabinowitz JG. Semnul intradecidual: un criteriu US de sarcină intrauterină timpurie. Radiologie 1986;161(2):463-467. Link, Google Scholar
78. Laing FC, Brown DL, Brown DL, Price JF, Teeger S, Wong ML. Semnul intradecidual: este eficient în diagnosticul unei sarcini intrauterine timpurii? Radiology 1997;204(3):655-660. Link, Google Scholar
79. Dashefsky SM, Lyons EA, Levi CS, Lindsay DJ. Suspiciune de sarcină ectopică: US endovaginal și transvesical. Radiology 1988;169(1):181-184. Link, Google Scholar
80. Nyberg DA, Hughes MP, Hughes MP, Mack LA, Wang KY. Constatări extrauterine de sarcină ectopică de US transvaginal: importanța fluidului ecogen. Radiology 1991;178(3):823-826. Link, Google Scholar
81. Fleischer AC, Pennell RG, McKee MS et al. Ectopic pregnancy: caracteristici la ecografia transvaginală. Radiologie 1990;174(2):375-378. Link, Google Scholar
82. Frates MC, Brown DL, Doubilet PM, Hornstein MD. Ruptura tubară la pacientele cu sarcină ectopică: diagnostic cu US transvaginal. Radiology 1994;191(3):769-772. Link, Google Scholar
83. Mehta TS, Levine D, Beckwith B. Tratamentul sarcinii ectopice: este un nivel de gonadotropină corionică umană de 2.000 mIU/mL un prag rezonabil? Radiologie 1997;205(2):569-573. Link, Google Scholar
84. Hadlock FP, Deter RL, Harrist RB, Park SK. Estimarea vârstei fetale: analiza asistată de calculator a mai multor parametri de creștere fetală. Radiologie 1984;152(2):497-501. Link, Google Scholar
85. Jeanty P, Kirkpatrick C, Dramaix-Wilmet M, Struyven J. Evaluarea cu ultrasunete a creșterii membrelor fetale. Radiologie 1981;140(1):165-168. Link, Google Scholar
86. Jeanty P, Dramaix-Wilmet M, van Kerkem J, Petroons P, Schwers J. Ultrasonic evaluation of fetal limb growth: part II. Radiologie 1982;143(3):751-754. Link, Google Scholar
87. Filly RA, Golbus MS, Carey JC, Hall JG. Piticism cu membre scurte: diagnostic ultrasonografic prin măsurarea lungimii femurale fetale. Radiology 1981;138(3):653-656. Link, Google Scholar
88. Hadlock FP, Harrist RB, Carpenter RJ, Deter RL, Park SK. Estimarea ecografică a greutății fetale: valoarea lungimii femurului în plus față de măsurătorile capului și abdomenului. Radiology 1984;150(2):535-540. Link, Google Scholar
89. Hadlock FP, Harrist RB, Fearneyhough TC, Deter RL, Park SK, Rossavik IK. Utilizarea raportului dintre lungimea femurului și circumferința abdominală în detectarea fătului macrosomic. Radiology 1985;154(2):503-505. Link, Google Scholar
90. Benson CB, Doubilet PM, Saltzman DH. Întârzierea creșterii intrauterine: valoarea predictivă a criteriilor americane pentru diagnosticul prenatal. Radiologie 1986;160(2):415-417. Link, Google Scholar
91. Benson CB, Boswell SB, Brown DL, Saltzman DH, Doubilet PM. O predicție îmbunătățită a întârzierii creșterii intrauterine cu utilizarea mai multor parametri. Radiology 1988;168(1):7-12. Link, Google Scholar
92. Cunningham ME, Walls WJ. Ecografia în evaluarea anencefaliei. Radiology 1976;118(1):165-167. Link, Google Scholar
93. Nyberg DA, Mack LA, Hirsch J, Mahony BS. Anomalii ale conturului cranian fetal în detectarea ecografică a spina bifida: evaluarea semnului „lemon”. Radiologie 1988;167(2):387-392. Link, Google Scholar
94. Benacerraf BR, Stryker J, Frigoletto FD Jr. Aspectul US anormal al cerebelului (semnul bananei): semn indirect de spina bifida. Radiology 1989;171(1):151-153. Link, Google Scholar
95. Bennett GL, Bromley B, Benacerraf BR. Agenezia corpului calos: detectarea prenatală de obicei nu este posibilă înainte de 22 de săptămâni de gestație. Radiologie 1996;199(2):447-450. Link, Google Scholar
96. Nyberg DA, Mack LA, Hirsch J, Pagon RO, Shepard TH. Hidrocefalia fetală: detectarea sonografică și semnificația clinică a anomaliilor asociate. Radiologie 1987;163(1):187-191. Link, Google Scholar
97. Filly RA, Goldstein RB, Callen PW. Ventriculul fetal: importanță în ecografia obstetricală de rutină. Radiologie 1991;181(1):1-7. Link, Google Scholar
98. Cremin BJ, Shaff MI. Diagnosticul ultrasonic al nanismului thanatoforic in utero. Radiology 1977;124(2):479-480. Link, Google Scholar
99. Abrams SL, Filly RA. Malformații vertebrale congenitale: diagnostic prenatal folosind ultrasonografia. Radiologie 1985;155(3):762. Link, Google Scholar
100. Pretorius DH, Rumack CM, Manco-Johnson ML et al. Specific skeletal dysplasias in tero: sonographic diagnosis. Radiology 1986;159(1):237-242. Link, Google Scholar
101. Walzer A, Koenigsberg M. Prenatal evaluation of partial obstruction of the urinary tract. Radiology 1980;135(1):93-94. Link, Google Scholar
102. Stuck KJ, Koff SA, Silver TM. Caracteristicile ultrasonice ale rinichiului displastic multichistic: criterii de diagnostic extinse. Radiologie 1982;143(1):217-221. Link, Google Scholar
103. Giulian BB, Alvear DT. Diagnosticul prenatal ultrasonografic al gastroschizisului fetal. Radiologie 1978;129(2):473-475. Link, Google Scholar
104. McGahan JP, Hanson F. Meconium peritonitis with accompanying pseudocyst: prenatal sonographic diagnosis. Radiologie 1983;148(1):125-126. Link, Google Scholar
105. Hughes MD, Nyberg DA, Mack LA, Pretorius DH. Omfalocelul fetal: detectarea US prenatală a anomaliilor concomitente și a altor predictori de rezultat. Radiology 1989;173(2):371-376. Link, Google Scholar
106. Shaub M, Wilson R, Collea J. Fetal cystic lymphangioma (cystic hygroma): prepartum ultrasonic findings. Radiologie 1976;121(2):449-450. Link, Google Scholar
107. Chinn DH, Filly RA, Callen PW, Nakayama DK, Harrison MR. Hernia diafragmatică congenitală diagnosticată prenatal prin ultrasunete. Radiology 1983;148(1):119-123. Link, Google Scholar
108. Benacerraf BR, Pober BR, Sanders SP. Precizia ecocardiografiei fetale. Radiology 1987;165(3):847-849. Link, Google Scholar
109. Benacerraf BR, Frigoletto FD Jr, Greene MF. Caracteristici faciale și extremități anormale în sindroamele de trisomie umană: aspect prenatal US. Radiology 1986;159(1):243-246. Link, Google Scholar
110. Benacerraf BR, Frigoletto FD Jr, Cramer DW. Sindromul Down: semnul ecografic pentru diagnostic la fătul din trimestrul al doilea. Radiology 1987;163(3):811-813. Link, Google Scholar
111. Benacerraf BR, Nadel A, Bromley B. Identification of second-trimester fetuses with autosomal trisomy by use of a sonographic scoring index. Radiology 1994;193(1):135-140. Link, Google Scholar
112. Lehman CD, Nyberg DA, Winter TC 3rd, Kapur RP, Resta RG, Luthy DA. Sindromul Trisomie 13: constatări prenatale US într-o revizuire a 33 de cazuri. Radiology 1995;194(1):217-222. Link, Google Scholar
113. Winter TC, Uhrich SB, Souter VL, Nyberg DA. „Sonograma genetică”: compararea sistemului de notare a indexului cu evaluarea riscului US ajustat la vârstă. Radiology 2000;215(3):775-782. Link, Google Scholar
114. Johnson DD, Pretorius DH, Budorick NE et al. Fetal lip and primary palate: three-dimensional versus two-dimensional US. Radiologie 2000;217(1):236-239. Link, Google Scholar
115. King DL. Migrația placentară demonstrată prin ultrasonografie: o ipoteză de placentare dinamică. Radiology 1973;109(1):167-170. Link, Google Scholar
116. Mittelstaedt CA, Partain CL, Boyce IL Jr, Daniel EB. Placenta praevia: semnificație în al doilea trimestru. Radiologie 1979;131(2):465-468. Link, Google Scholar
117. Townsend RR, Laing FC, Nyberg DA, Jeffrey RB, Wing VW. Factori tehnici responsabili de „migrația placentară”: evaluare ecografică. Radiologie 1986;160(1):105-108. Link, Google Scholar
118. Bowie JD, Rochester D, Cadkin AV, Cooke WT, Kunzmann A. Precizia localizării placentei prin ultrasunete. Radiologie 1978;128(1):177-180. Link, Google Scholar
119. Goldberg BB. Identificarea placentei praevia. Radiology 1978;128(1):255-256. Link, Google Scholar
120. McGahan JP, Phillips HE, Reid MH, Oi RH. Spectrul ecografic al hemoragiei retroplacentare. Radiologie 1982;142(2):481-485. Link, Google Scholar
121. Sauerbrei EE, Pham DH. Abrupția placentară și hemoragia subchorionică în prima jumătate a sarcinii: Aspectul US și rezultatul clinic. Radiologie 1986;160(1):109-112. Link, Google Scholar
122. Nyberg DA, Mack LA, Benedetti TJ, Cyr DR, Schuman WP. Abrupția placentară și hemoragia placentară: corelarea constatărilor ecografice cu rezultatul fetal. Radiologie 1987;164(2):357-361. Link, Google Scholar
123. Levine D, Hulka CA, Ludmir J, Li W, Edelman RR. Placenta accreta: evaluare cu Doppler US color, Doppler US de putere și imagistică prin rezonanță magnetică. Radiologie 1997;205(3):773-776. Link, Google Scholar
124. O’Malley BP, Toi A, deSa DJ, Williams GL. Aspecte ecografice ale corioangiomului placentar. Radiologie 1981;138(1):159-160. Link, Google Scholar
125. Spirt BA, Cohen WN, Weinstein HM. Incidența calcifierii placentare în sarcinile normale. Radiology 1982;142(3):707-711. Link, Google Scholar
126. Ragozzino MW, Hill LM, Breckle R, Ellefson RD, Smith RC. Relația dintre gradul placentar prin ultrasunete și markerii de maturitate pulmonară fetală. Radiology 1983;148(3):805-807. Link, Google Scholar
127. Hadlock FP, Irwin JF, Roecker E, Shah YP, Deter RL, Rossavik IK. Predicția cu ultrasunete a maturității pulmonare fetale. Radiology 1985;155(2):469-472. Link, Google Scholar
128. Jeanty P. Anomalii vasculare fetale și funiculare: identificare cu ajutorul US prenatale. Radiologie 1989;173(2):367-370. Link, Google Scholar
129. Sachs L, Fourcroy JL, Wenzel DJ, Austin M, Nash JD. Detectarea prenatală a chistului alantoic din cordonul ombilical. Radiologie 1982;145(2):445-446. Link, Google Scholar
130. Fink IJ, Filly RA. Omphalocele asociat cu chistul alantoic al cordonului ombilical: evaluare ecografică in utero. Radiology 1983;149(2):473-476. Link, Google Scholar
131. Skibo LK, Lyons EA, Levi CS. Chisturi ale cordonului ombilical în primul trimestru. Radiologie 1992;182(3):719-722. Link, Google Scholar
132. Fong KW, Ohlsson A, Hannah ME et al. Predicția rezultatului perinatal la fetușii suspectați de a avea restricție de creștere intrauterină: Studiul Doppler US al arterelor cerebrale, renale și ombilicale fetale. Radiology 1999;213(3):681-689. Link, Google Scholar
133. Bowie JD, Clair MR. Înghițirea și regurgitarea fetală: observarea activității normale și anormale. Radiologie 1982;144(4):877-878. Link, Google Scholar
134. Sivit CJ, Hill MC, Larsen JW, Lande IM. Polihidramnios în al doilea trimestru: evaluare cu US. Radiologie 1987;165(2):467-469. Link, Google Scholar
135. Patten RM, Mack LA, Harvey D, Cyr DR, Pretorius DH. Disparitatea volumului lichidului amniotic și a dimensiunii fetale: problemă a studiilor gemene blocate-US. Radiology 1989;172(1):153-157. Link, Google Scholar
136. Brown DL, Benson CB, Benson CB, Driscoll SG, Doubilet PM. Sindromul de transfuzie gemeni-gemeni: constatări ecografice. Radiologie 1989;170(1 Pt 1):61-63. Link, Google Scholar
137. Sarti DA, Sample WF, Hobel CJ, Staisch KJ. Vizualizarea cu ultrasunete a unui col uterin dilatat în timpul sarcinii. Radiologie 1979;130(2):417-420. Link, Google Scholar
138. Hertzberg BS, Kliewer MA, Farrell TA, DeLong DM. Schimbarea spontană a colului uterin gravid: implicații clinice și caracteristici prognostice. Radiologie 1995;196(3):721-724. Link, Google Scholar
139. Cooperberg PL, Carpenter CW. Ecografia în timp real ca ajutor în transfuzia intrauterină. Radiology 1978;127(2):535-537. Link, Google Scholar
140. Benacerraf BR, Greene MF, Saltzman DH et al. Amniocenteza timpurie pentru evaluarea citogenetică prenatală. Radiologie 1988;169(3):709-710. Link, Google Scholar
141. Cadkin AV, Ginsberg NA, Pergament E, Verlinski Y. Prelevarea de probe de vilozități coriale: o nouă tehnică de detectare a anomaliilor genetice în primul trimestru. Radiologie 1984;151(1):159-162. Link, Google Scholar
142. Benacerraf BR, Barss VA, Saltzman DH, Greene MF, Penso CA, Frigoletto FD. Anomalii fetale: diagnostic sau tratament cu prelevarea percutanată a sângelui ombilical sub ghidare continuă US. Radiology 1988;166(1 Pt 1):105-107. Link, Google Scholar
143. Evans MI, Sacks AJ, Johnson MP, Robichaux AG 3rd, May M, Moghissi KS. Evaluarea invazivă secvențială a funcției renale fetale și tratamentul intrauterin al uropatiilor obstructive fetale. Obstet Gynecol 1991;77(4):545-550. Medline, Google Scholar
144. Tworetzky W, Wilkins-Haug L, Jennings RW et al. Dilatarea cu balon a stenozei aortice severe la făt: potențial de prevenire a sindromului de inimă stângă hipoplastică – selecția candidatului, tehnica și rezultatele unei intervenții reușite. Circulation 2004;110(15):2125–2131. Crossref, Medline, Google Scholar
145. Werber J, Prasadarao PR, Harris VJ. Sarcina cervicală diagnosticată prin ultrasunete. Radiologie 1983;149(1):279-280. Link, Google Scholar
146. Hann LE, Bachman DM, Bachman DM, McArdle CR. Coexistența sarcinii intrauterine și ectopice: o reevaluare. Radiologie 1984;152(1):151-154. Link, Google Scholar
147. Frates MC, Benson CB, Doubilet PM et al. Cervical ectopic pregnancy: results of conservative treatment. Radiologie 1994;191(3):773-775. Link, Google Scholar
.