Début de la carrière cinématographique
En 1935, Fonda fait ses débuts au cinéma dans The Farmer Takes a Wife, aux côtés de sa co-star Janet Gaynor. Bien qu’il ait créé le rôle sur scène, Fonda n’était pas le premier choix pour la version à l’écran. Son travail a suscité l’intérêt de la critique. Dans une critique du film, Andre Sennwald du New York Times écrit fortuitement : « M. Fonda, pour ses débuts au cinéma, est l’étoile brillante de l’occasion. Dans le rôle du vertueux garçon de ferme, il joue avec une simplicité immensément gagnante qui fera rapidement de lui l’un de nos acteurs de cinéma les plus séduisants. » Fonda commence immédiatement à tourner des films de type épopée américaine, notamment The Trail of the Lonesome Pine (1936), et devient une star reconnue du cinéma. Malgré son succès à Hollywood, Fonda continue d’apparaître au cinéma et au théâtre à New York. Il a épousé sa seconde femme, Frances Seymour Brokaw, en 1936. Ils ont eu deux enfants ensemble, Jane et Peter, qui sont tous deux devenus acteurs par la suite.
En 1939, le premier film de Fonda avec le réalisateur John Ford, Young Mr. Lincoln, a été très bien accueilli. Cela a marqué le début d’une association créative fructueuse. Fonda apparaît dans de nombreux films de Ford, tout comme une autre légende de l’écran, John Wayne. Après le tournage de Drums Along the Mohawk (1939), Ford est impatient de lui confier le rôle de Tom Joad dans une version cinématographique de 1940 des Raisins de la colère de John Steinbeck. Pour obtenir le rôle, cependant, Fonda doit signer un contrat de sept ans avec la 20th Century-Fox. Le résultat est l’une des meilleures performances de Fonda, qui a consolidé sa réputation de comédien honnête et puissant sur le plan émotionnel. Malheureusement, le contrat signifie également que Fonda est contraint d’accepter des rôles qu’il n’aurait probablement pas acceptés autrement. Par exemple, il apparaît dans la comédie Lady Eve en 1941. Bien qu’il ait reçu quelques éloges pour ce travail, le genre dans son ensemble n’était pas son point fort.
Au début des années 1940, lors du début de l’engagement américain dans la Seconde Guerre mondiale, Fonda voulait servir dans l’armée. Le patron de la 20th-Centur Fox, Darryl Zanuck,a œuvré en coulisses pour que cela ne se produise pas. Après avoir terminé The Immortal Sergeant et The Ox-Bow Incident en 1942, Fonda se porte volontaire pour la marine américaine, bien qu’il soit exempté de service. Fonda a travaillé dans les opérations et le renseignement sur les combats aériens. Pour son héroïsme, il reçoit la Bronze Star et une citation présidentielle. Avant sa démobilisation en 1945, Fonda atteint le grade de lieutenant.
Après la fin de son service, Fonda retourne brièvement au cinéma avant de se concentrer sur le théâtre. Après son tour calmement vaillant dans le rôle de Wyatt Earp dans My Darling Clementine (1946) de John Ford, Fonda apparaît dans Fort Apache (1948) de Ford. Le rôle de Fonda dans Fort Apache montre une autre facette de ses talents d’acteur : son personnage est plus sombre, plus méchant et un peu guindé. Ce fut son dernier rôle principal au cinéma pendant sept ans.
En 1948, Fonda retourna à Broadway et joua dans Mister Roberts. Il n’a manqué aucune des 1077 représentations du long spectacle, et a affirmé plus tard que c’était l’un de ses rôles préférés. Fonda a été félicité pour ses accomplissements, recevant l’éloge de la critique pour ses performances authentiques. Il a ensuite recréé le rôle lors d’une tournée nationale. Pendant la tournée de Mister Roberts, le mariage tumultueux de Fonda avec Frances Seymour Brokaw prend fin. Mentalement instable pendant une grande partie de leur mariage, elle se suicide le 14 octobre 1950, lorsque Fonda demande le divorce. Fonda se marie pour la troisième fois avec Susan Blanchard, le 28 décembre 1950. Il a adopté la fille de cette dernière, Amy, issue d’une précédente relation. Le couple divorce en 1956.
Alors que Fonda continue à se produire à Broadway dans les années 1950, dans des pièces telles que Point of No Return (1951) et The Caine Mutiny Court Martial (1953), il revient également au cinéma. Son premier projet est une version cinématographique de Mister Roberts (1955). Il s’agit de la dernière collaboration entre Fonda et John Ford, qui prend la direction du film à la demande de Fonda. Cependant, ils avaient des opinions complètement opposées sur l’interprétation, ce qui a entraîné des affrontements physiques. Ford tombe malade et n’est pas en mesure de terminer le travail, c’est donc Mervyn Le Roy qui prend la relève. Pourtant, Fonda n’a jamais été satisfait de la façon dont le film s’est avéré.
Fonda a eu un succès mitigé avec des films tout au long des années 1950, 1960 et 1970. Bien que de nombreux critiques estiment qu’il a été mal distribué dans le rôle de Pierre, d’autres louent son travail dans Guerre et Paix (1956). La seule fois où Fonda a agi en tant que producteur de film a été pour Twelve Angry Men (1957), dans lequel il avait également un rôle principal dans le rôle du juré qui sauve la vie de l’accusé. Au début des années 1960, il joue des rôles politiques dans plusieurs films, dont celui du président des États-Unis dans Fail-Safe (1963). Fonda a continué à explorer son côté sombre en jouant des méchants à plusieurs reprises, principalement dans des westerns comme Firecreek (1968) et Il était une fois dans l’Ouest de Sergio Leone (1969). Fonda épouse sa quatrième femme, la comtesse Adfera Franchetti, le 10 mars 1957. Ils divorcent en 1962. Fonda se marie pour la cinquième et dernière fois avec le mannequin et hôtesse de l’air Shirlee Adams, en 1965.
Professionnellement, Fonda se concentre sur le théâtre et la télévision. En 1959, il est le coproducteur et la vedette de la série éphémère The Deputy. En 1962, il retourne à Broadway pour jouer dans A Gift of Time avec Olivia De Havilland. En 1971-72, il fait un deuxième essai dans une série télévisée en jouant le rôle du patriarche de la famille Smith. L’un des derniers grands rôles de Fonda au théâtre est celui de Clarence Darrow dans un one-man-show. De 1974 à 1975, il joue ce rôle à Broadway et lors d’une tournée nationale. Avant une représentation, il s’est effondré dans les coulisses et a dû se faire poser un pacemaker sur le cœur. Cela marque le début de fréquents problèmes de santé. Malgré de fréquentes hospitalisations, Fonda a continué à travailler.
Le dernier rôle de Fonda au cinéma a été l’un de ses plus mémorables et acclamés. En 1981, il est apparu dans On Golden Pond dans le rôle d’un vieux professeur irascible qui réfléchit à sa vie, essaie de faire la paix avec sa fille (jouée par la fille de Fonda, Jane) et affronte ses propres peurs face à la mort. Vincent Canby du New York Times a écrit : « M. Fonda offre l’une des plus grandes performances de sa longue et remarquable carrière. Il s’agit d’un jeu d’acteur de très haut niveau. En le regardant dans On Golden Pond, vous voyez l’intelligence, la force et la grâce d’un talent qui a mûri à l’écran pendant près de 50 ans. » Fonda a remporté son seul Oscar pour ce rôle, peu de temps avant sa mort. Il meurt d’une insuffisance cardiaque le 12 août 1982, à Los Angeles, en Californie. Il avait 77 ans.