Honderd jaar geleden had Godey, de architect die in Alamos Town een enorm muziekinstrumentarium ontwierp, de zogeheten Space-Time Towers, een nachtmerrie die hij opschreef in zijn dagboek, dat later wordt ontdekt door zijn achterkleinzoon, de wetenschapper Tonio. De nachtmerrie voorspelde dat twee entiteiten die elkaar nooit hadden mogen ontmoeten, elkaars pad zouden kruisen in de ruimte-tijd kloof. Hun woede over deze ontmoeting zal de stad omhullen en haar ineenstorting veroorzaken. In een tuin ontworpen door Godey, opende Darkrai, een nachtmerrie-veroorzakende Pokémon gehaat door alle anderen, zijn hart voor een meisje genaamd Alicia, die Darkrai uitnodigde om in de tuin te blijven. Godey realiseerde zich dat de nachtmerrie hem vertelde een muziekschijf te maken voor “Orácion”, een lied met de kracht om de hevigste woede te kalmeren, voor toekomstig gebruik. Jaren later redde Darkrai het leven van Alicia’s kleindochter Alice nadat ze was gestruikeld en van een klif was gevallen.
In het heden komt Godey’s voorspelling uit wanneer de Pokémon Palkia, die de ruimte kan beheersen, en Dialga, die heerst over tijd, verstoringen veroorzaken in de lucht rond Alamos Town als ze vechten in de ruimte tussen dimensies. Op hetzelfde moment arriveren Ash Ketchum, Brock en Dawn in de stad voor Dawns volgende Pokémonwedstrijd in de Space-Time Towers. De botsing tussen Palkia en Dialga veroorzaakt een verstoring in de ruimte die de tuin beschadigt. Baron Alberto gelooft dat dit het werk is van Darkrai. Terwijl hij vecht met Alberto’s Lickilicky, laat Darkrai Ash in slaap vallen en creëert een nachtmerrie waarin Palkia Ash aanvalt. Darkrai verschijnt dan en verdwijnt in een gat waar Ash en zijn Pikachu in worden gezogen.
De volgende dag duikt Palkia, gewond en proberend zich te verstoppen voor Dialga, op in Alamos Town. Ze verplaatst de stad naar een andere dimensie zonder mogelijkheid om te ontsnappen. Darkrai verschijnt weer op het stadsplein en vertelt iemand om weg te gaan. Alberto, samen met Ash, Dawn en andere Pokémon trainers, gaan de strijd aan met Darkrai. Woedend laat Darkrai vele Pokémon op het dorpsplein in nachtmerries achter. Later die avond vindt Tonio Palkia rustend tussen de torens. Darkrai probeert de rustende Palkia aan te vallen. Ash realiseert zich dan dat Palkia degene was die Darkrai zei weg te gaan en dat Darkrai’s nachtmerrie Ash waarschuwde voor Palkia.
Terwijl Palkia op het punt staat Darkrai te raken met een van zijn aanvallen, arriveert Dialga, opent het vuur op de twee en loopt onmiddellijk op Palkia af. Terwijl Palkia en Dialga met elkaar vechten, begint de hele stad langzaam in te storten. Nadat Alice de muziekschijf “Oración” heeft gevonden, klimmen Ash en Dawn naar de muziekschijfspeler op de loopbrug van de Space-Time Towers, terwijl Brock helpt bij de evacuatie van de dorpelingen. Tonio onthult dat als Palkia en Dialga nog een keer botsen, de dimensie waar ze zich in bevinden zal worden vernietigd. Als Palkia en Dialga hun aanvallen afvuren, kruist Darkrai de aanvalslijn en vormt een bol om zichzelf heen om de aanvallen te blokkeren, waarbij hij Palkia en Dialga opslokt en immobiliseert.
Nadat ze zijn losgebroken, vallen Palkia en Dialga allebei Darkrai aan, waardoor het uiteenvalt. Ash en Dawn realiseren zich dat de Space-Time Towers niet meer zijn opgeladen, dus Pikachu en Dawn’s Pachirisu gebruiken hun elektrische krachten om de Towers op te laden terwijl ze de “Orácion” disc afspelen. Het liedje kalmeert Palkia en Dialga met succes. Dialga vliegt weg, en Palkia’s wond geneest. Ash en Dawn smeken Palkia met succes om de verloren delen van de stad te herstellen, zodat Alamos Town weer wordt zoals het oorspronkelijk was, en de inwoners en Pokémon verheugen zich en keren terug naar huis. Later rouwt de groep om het verlies van Darkrai, waarbij Alice hem bedankt voor zijn inspanningen. Dan vinden ze Darkrai op de top van de Space Tower.
In de eindcreditmontage slaagt Dawn er niet in een lintje te winnen bij haar Pokémonwedstrijd.