この大学の起源は、宣教師であるアルモン・C・ベーコン教授が、インディアンテリトリーのターレカにあるチェロキー・バプテスト伝道所で学校を始めたいとアメリカ・バプティスト家庭伝道協会に要請したことに遡る。
作家のジョン・バートレット・メザーブによれば、バコーン・カレッジの起源は、ノースカロライナのバレータウンにあるバプテスト伝道学校でした。
作家のジョン・バートレット・メザーブ氏によると、バコーン・カレッジは、ノースカロライナ州のバレータウンにあるバプティスト伝道学校が起源で、チェロキー族への初期の宣教師の一人、エヴァン・ジョーンズの働きで注目されるようになりました。 ほとんどのチェロキー族がインディアン準州に移動した後、バレー・タウンの学校は、現在のウェストビルの町として発展した場所の近くに移った。 1867年、エヴァン・ジョーンズの息子、ジョン・B・ジョーンズは、学校をタレカに移しました。
バコーンカレッジを始めたとき、バコーン教授は唯一の教員で、3人の学生を登録した。
バコーン・カレッジを始めたとき、たった一人の教員であるバコーン教授は3人の学生を登録した。
拡大する必要性を感じた彼は、マスコギー・クリーク民族の部族評議会に訴え、当時「世界のインディアンの首都」として知られていたマスコギー近郊に160エーカー（0.65km2）の土地を取得しました。 その結果、1885年にインディアン大学は現在の場所に移転しました。 1910年、創立者と初代学長の名前をとって、バコーン・インディアン・ユニバーシティと改名しました。
キャンパスにはBaconeの歴史、伝統、目標を思い出させる多くの資料が展示されています。 そのうちのひとつが小さな墓地で、ここにはバコーン学長 Almon C. Bacone (1880-1896) とベンジャミン D. Weeks (1918-1941) をはじめ、長年にわたって学校と関わりを持った人々が埋葬されています。 キャンパスの西側には、バコーン、ジョセフ・サミュエル・マロー、ダニエル・ロジャース、インディアン大学の評議員でもあった2人のバプティスト宣教師が、クリークから受け取った土地をアメリカインディアンのキリスト教教育に捧げるためにひざまずいて祈った場所を示す石の説教台があります
2018年の春、大学は厳しい財政難に陥り、卒業式の後にほとんどの職員を解雇、2018～2019年度の学年を完了し2019年の秋にオープンするには大学が200万ドルを必要としていると公言されたのでした。 しかし、プログラムの削減、教員の削減、財産の売却を経て、再開しました。 同大学は、オクラホマ州の部族でコンソーシアムを形成し、部族大学としての原点に戻る移行計画を立て、部族政府に学生の教育における所有権を与えると同時に、アメリカインディアン学生の教育に対する信託責任を果たすため、連邦政府から安定した資金を提供することにしました。 2019年4月にオクラホマ州のチェロキー・インディアン連合キートワ・バンドがチャーター契約を承認し、2019年7月にはオーセージ・ネーションが部族大学としてチャーターすることを発表した。 同校は、2019年8月にインディアンのオトエ・ミズーリア族から3番目のチャーターを、2019年9月にシャイアン・アンド・アラパホ族から4番目のチャーターを、2020年2月にキオワ族から5番目のチャーターを取得した。 (マスコギー(クリーク)族は、もともと19世紀後半に学校を認可していたが、最近、同族が独自の独立した大学であるカレッジ・オブ・ザ・マスコギー・ネイションを認可したため、今回は認可していない)
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