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O colégio traça suas origens para um pedido à American Baptist Home Mission Society do Professor Almon C. Bacone, um professor missionário, para iniciar uma escola na Cherokee Baptist Mission em Tahlequah, Território Indígena. Bacone havia lecionado anteriormente no Seminário Masculino Cherokee estabelecido em Território Indígena.
p> De acordo com o escritor John Bartlett Meserve, o Bacone College teve suas origens em uma escola da Missão Batista em Valley Town, na Carolina do Norte. Essa escola tornou-se conhecida por causa do trabalho de Evan Jones, um dos primeiros missionários dos Cherokee. Depois que a maior parte dos Cherokee foram removidos para o território indígena, a escola de Valley Town mudou-se para um local próximo ao que se desenvolveu como a atual cidade de Westville. Em 1867, o filho de Evan Jones, John B. Jones, mudou a escola para Talequah. A escola missionária mudou-se para Muskogee em 1885 e mudou seu nome para Bacone.
Quando ele começou a Bacone College, o Professor Bacone, o único corpo docente, matriculou três alunos. No final do primeiro semestre, eram 12. No final do primeiro ano, a população estudantil era de 56 alunos e o corpo docente era de três.
Vendo a necessidade de expansão, ele apelou para o Conselho Tribal da Nação Muscogee Creek para 160 acres (0,65 km2) de terra na vizinha Muskogee, conhecida então como a “Capital Indígena do Mundo”. A terra foi concedida, e em 1885 a Universidade Indígena foi transferida para o seu local atual. Em 1910, foi renomeada Universidade Indígena Bacone, depois de seu fundador e primeiro presidente. Mais tarde, o Conselho de Curadores mudou o nome para o atual Bacone College, pois enfatiza a educação universitária.
O campus contém muitos lembretes da história, tradição e objetivos de Bacone. Um deles é um pequeno cemitério, onde os presidentes de Bacone Almon C. Bacone (1880-1896) e Benjamin D. Weeks (1918-1941) foram enterrados, assim como outros associados à escola ao longo dos anos. No lado oeste do campus há um púlpito de pedra marcando o local onde Bacone, Joseph Samuel Murrow e Daniel Rogers, dois missionários batistas que também eram curadores da Indian University, ajoelharam-se em oração para dedicar a terra recebida do riacho à educação cristã dos índios americanos.
Na primavera de 2018 o colégio passou por um severo estresse financeiro, despedindo a maioria dos funcionários após o início e informando publicamente que o colégio precisava de $2 milhões para completar o ano acadêmico de 2018-2019 e abrir no outono de 2019. No entanto, a escola reabriu após o corte de programas, reduzindo o corpo docente e vendendo propriedades. A faculdade desenvolveu um plano para formar um consórcio de tribos de Oklahoma para voltar às suas raízes como uma faculdade tribal, o que tanto daria aos governos tribais a propriedade da educação de seus alunos, quanto forneceria financiamento estável do governo federal para cumprir suas responsabilidades de confiança na educação dos estudantes indígenas americanos. A Banda Keetoowah Unida dos índios Cherokee em Oklahoma aprovou um acordo de fretamento em abril de 2019, e em julho de 2019, a Nação Osage anunciou que iria fretar a escola como uma faculdade tribal. A escola recebeu seu terceiro alvará em agosto de 2019 da Tribo dos Índios Otoe-Missouria, seu quarto em setembro de 2019 das Tribos Cheyenne e Arapaho, e seu quinto em fevereiro de 2020 da Tribo Kiowa. (A Nação Muscogee (Creek), enquanto originalmente fretou a escola no final do século XIX, não o fez desta vez porque a tribo recentemente fretou seu próprio colégio separado, o Colégio da Nação Muscogee)